Blanco et al.

RESERVORIOS DE BIOMASA AÉREA Y DE CARBONO EN LOS MANGLARES DEL GOLFO DE URABÁ (CARIBE COLOMBIANO)

 

ABOVE-GROUND BIOMASS AND CARBON RESERVOIRS IN URABÁ GULF MANGROVES (COLOMBIAN CARIBBEAN)

 

Juan F. Blanco1,3, Luis F. Ortiz-Acevedo1,3 y Ligia E. Urrego-Giraldo2

 

1. Grupo de Ecología Lótica: Islas, Costas y Estuarios (ELICE), Instituto de Biología, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Antioquia, Calle 67 Número 53-108, Medellín, Colombia. Apartado Aéreo 1226; blanco@exactas.udea.edu.co, lfortiz24@gmail.com.

2. Grupo de investigación Oceánicos (Oceanografía e ingeniería costera), Departamento de Ciencias Forestales,Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín; leurrego@unal.edu.co.

3. Igual contribución

 

Resumen: Los manglares son los principales reservorios de biomasa y carbono (C) sobre el suelo entre los ecosistemas marino-costeros tropicales, superando inclusive a los bosques secos de las planicies interiores. Este estudio, a partir de ecuaciones alométricas publicadas, estima los reservorios de biomasa y C en la vegetación en las cuatro áreas de manglar más extensas del golfo de Urabá a partir de los datos estructurales del inventario forestal realizado en 2009-2010 durante la “Expedición Antioquia 2013” dentro del componente estuarino. Los manglares del delta del río Atrato mostraron los mayores reservorios de biomasa y C (165 y 83 t ha-1, respectivamente) como producto de la dominancia de árboles de Rhizophora mangle de gran diámetro (>15 cm), seguidos por los de la ensenada de Rionegro (115 y 58 t ha-1, respectivamente), también dominada por la misma especie. En el costado suroriental del Golfo, el mayor reservorio de biomasa y C lo obtuvieron los manglares del sector Puerto César - Punta Coquito (85 y 43 t ha-1, respectivamente), seguido por los del sector Turbo (76 y 38 t C ha-1, respectivamente), ambos dominados por Avicennia germinans. En el sector de Turbo, fue notable la alta densidad de árboles de R. mangle y Laguncularia racemosa de diámetros pequeños (<5 cm), lo cual es reflejo de la alta presión por extracción de varas y postes para construcción y fabricación de carbón. Los reservorios de biomasa y C de estas dos especies en el sector de Turbo son menores que los observados en el sector de Puerto César-Punta Coquito, más alejado de la cabecera urbana de la ciudad de Turbo. Los reservorios de biomasa de los manglares del Golfo se encuentran dentro del rango observado en todo el mundo, pero el del delta del río Atrato se encuentra entre los mayores comparado con los del mundo. Este trabajo concluye que los manglares son reservorios importantes de C (principalmente los de las zonas mejor conservadas del golfo de Urabá) en la biomasa de la vegetación, y que la magnitud del reservorio está relacionada con la distancia a los centros poblados. Se propone que las áreas periurbanas actualmente impactadas por la deforestación podrían ser objeto de programas de reforestación dentro de la estrategia global de “Reducción de Emisiones por Deforestación y Degradación” (REDD+).

 

Palabras clave: Manglar, biomasa sobre el suelo, reservorio de carbono, tala selectiva.

 

Abstract: Mangroves are the major biomass and carbon (C) reservoirs among the tropical coastal and marine ecosystems, even exceeding the values observed in dry forests located in the interior coastal plains. In this study, using published allometric equations, we estimated the biomass and C reservoirs from the largest mangrove areas in the Urabá Gulf, by using the forest structure data obtained during the 2009-2010 survey within the estuarine component of the “Expedición Antioquia 2013”. The Atrato River Delta exhibited the largest biomass and C reservoirs (165 and 83 t ha-1, respectively) due to the dominance of large-diameter Rhizophora mangle trees (>15 cm), followed by Rionegro Cove (115 and 58 t ha-1, respectively), also dominated by the same species. In the Southeastern coast of the Gulf, the largest biomass and C reservoirs were observed in the Puerto César-Punta Coquito sector (85 and 43 t ha-1, respectively), followed by the Turbo sector (76 and 38 t C ha-1, respectively), both dominated by Avicennia germinans. In the Turbo sector, it was noticeable the high density of thin diameter (<5 cm) R. mangle and Laguncularia racemosa trees, as a consequence of the high logging pressure for poles and posts for construction and charcoal cooking. The biomass and C reservoir of these species in the Turbo sector were lower than those observed in the Puerto César-Punta Coquito, located afar from the urban area of the Turbo City. The biomass reservoir of mangroves in the Urabá Gulf lay within the range observed worldwide, but the Atrato River Delta was one of the largest. This study concluded that mangroves in the Urabá Gulf are significant C reservoirs, mainly those within conservation areas. We propose that the peri-urban mangroves currently impacted by deforestation might be targets of reforestation programs under the global strategy “Reduction of Emissions from Deforestation and Degradation” (REDD+).

 

Key words: mangrove, aboveground biomass, carbon reservoir, selective logging.

 

INTRODUCCIÓN

Los bosques de manglar son los principales reservorios de biomasa y carbono (C) aéreos en las zonas marino-costeras tropicales (e.g. Adame et al. 2013, Donato et al. 2011, 2012, Kauffman et al. 2011). En las zonas costeras tropicales y subtropicales los manglares son los ecosistemas boscosos más extensos y de mayor biomasa (principalmente en madera), ubicados en la zona intermareal y compuestos por plantas halófitas altamente productivas, por lo que en la actualidad son considerados importantes reservorios y sumideros de C en el contexto mundial, siendo los principales compartimientos a considerar dentro de los estudios de los ciclos biogeoquímicos regionales y globales (Twilley et al. 1992, Bouillon et al. 2003, 2008, Kauffman et al. 2011, Kristensen et al. 2008, Donato et al. 2011, 2012, Adame et al. 2013). Desde principios de la década de los noventas los manglares atrajeron la atención de los estudiosos del ciclo global del C (Twilley et al. 1992), pero solo durante la última década se  ha confirmado la importancia de los manglares como reservorios y sumideros significativos de C, superando varias veces los reservorios en los bosques terrestres particularmente en zonas insulares y costeras semi-áridas (Adame et al. 2013, Donato et al. 2011, 2012, Kauffman et al. 2011). El esfuerzo científico se ha enfocado, en primer lugar, en la refinación de la estimación de la biomasa aérea a partir de ecuaciones alométricas para las diferentes especies (Komiyama et al. 2005, 2008, Kauffman y Cole 2010), y en segundo lugar, en cuantificar y describir la dinámica de la  productividad primaria a partir de la estimación de las tasas de fijación y acumulación de C en el dosel y su posterior degradación y exportación al suelo y al medio pelágico (Bouillonet al. 2008, Komiyama et al. 2008, Kristensen et al. 2008). Con lo anterior, se han cuantificado las cantidades  de C sobre el suelo (hojarasca, estructuras reproductivas, troncos y raíces) y  se ha demostrado que el mayor reservorio y de más largo periodo más largo de residencia, se encuentra en los suelos de los manglares, producto de su capacidad de acumular  grandes aportes de materia orgánica alóctona o autóctona entre el sistema radicular aéreo y subterráneo (e.g. Donato et al. 2011, Komiyama et al. 2008).

 

Esta fijación o captura de C atmosférico es una función ecosistémica importante, pero al mismo tiempo es amenazada por diferentes actividades humanas. El C atmosférico capturado por los manglares aporta grandes cantidades de materia orgánica a los ecosistemas marino-costeros vecinos (ej. estuarios, arrecifes coralinos, pastos marinos y al medio pelágico; Alongi 2002), cumpliendo con un servicio ecosistémico de gran importancia que soporta una amplia gama de actividades socio-económicas de las comunidades humanas costeras, entre la que se incluyen la extracción de madera y la pesca, las cuales se constituyen en su principal amenaza (Walters et al. 2008; para el caso de Latinoamérica ver: Aburto-Oropeza et al. 2008, Yañez-Arancibia y Lara-Domínguez 1999). Adicionalmente, las altas tasas de deforestación que experimentan los manglares y el ascenso en el nivel del mar están  promoviendo la erosión costera, la denudación del suelo y/o la  transformación a otros coberturas (Gilman et al. 2008, Farnsworth y Ellison 1997, Valiela et al. 2001, Walters et al. 2008), lo cual implica no solo la pérdida de grandes extensiones de manglar (Valiela et al. 2001, Yáñez- Arancibia et al. 1998), sino también la liberación de grandes cantidades de C a la atmósfera o al oceáno (Alongi 2002) convirtiendo así estos ecosistemas en fuente que contribuye al cambio global y regional (Gilman et al. 2008, Krauss et al. 2013, Lovelock et al. 2011, Polidoro et al. 2010, Yáñez- Arancibia et al. 1998).

 

El Gran Caribe y el Caribe colombiano son regiones donde se han transformado grandes áreas de manglar a otras coberturas, especialmente en sistemas productivos  agrícolas y acuícolas (Álvarez-León y Polanía 1996, Ellison y Farnsworth 1996, Polidoro et al. 2010). Debido a dichas presiones y la presencia de especies de reducido ámbito geográfico (e.g. Pelliciera rhizophorae Triana (1852)] y del predominio de manglares casi mono-específicos, el Caribe colombiano es un área prioritaria de conservación (Polidoro et al. 2010). A pesar de ello, son escasas las estimaciones de la biomasa aérea y del reservorio de C en las áreas de manglar, estando restringidas al Caribe medio (Ciénaga Grande de Santa Marta: De la Peña et al. 2010; bahía de Cartagena: Díaz-Mendoza et al. 2010). En el Caribe sur, el departamento de Antioquia de ha sido pionero en la estimación preliminar de los reservorios de biomasa y carbono de manglares (a partir de datos estructurales promedios) del golfo de Urabá (Blanco et al. 2012). En el presente artículo se refina la  estimación de la biomasa aérea y el C contenido en ella en los manglares del Golfo (mediante el uso de ecuaciones de alométricas) y se postula la hipótesis de que los mayores reservorios de biomasa y carbono se encuentran en las áreas mejor conservadas y aisladas de la cabecera municipal de Turbo, como producto de una menor incidencia de la tala selectiva.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. La Ecorregión Darién del Caribe comprende el sur de Panamá y el sur de Colombia. En el extremo suroccidental del Caribe colombiano, la zona costera está comprendida por los departamentos de Chocó y Antioquia, donde sobresalen las subregiones Caribe chocoano, golfo de Urabá y Caribe antioqueño (INVEMAR 2013). El golfo de Urabá (7º50’ - 8º56’ N y longitud: 77º22’ - 76º25’ W) es la más extensa, siendo un cuerpo de agua alargado en dirección norte-sur con una morfología en forma de U (aproximadamente 80 km de largo y 25km de ancho promedio, con cerca de 8km en su parte más estrecha). Tiene un área de 4.291 km2 y es la entrada más grande del mar Caribe en territorio colombiano (García 2007). El Golfo también es el estuario de mayor tamaño en el Caribe colombiano ya que en la parte media de su costa occidental desemboca el río Atrato (4.155 m3 s-1; García 2007), el de segundo mayor caudal del Caribe colombiano (después del río Magdalena). Este exhibe un extenso delta digitado que contrasta con los microdeltas acuminados moldeados por el oleaje que se forman en el costado suroriental en la desembocadura de varios ríos de menor caudal (Turbo, El Tres, Currulao y León) (Figura 1).

 

La estacionalidad de los vientos y de la precipitación (2500 mm año-1; época húmeda: abril-mayo, agosto-noviembre; época seca: diciembre-marzo; junio-julio) juegan un papel importante en la variabilidad espacial de la salinidad del agua en costas y manglares. La circulación de los vientos en el área está en fase con el movimiento de la Zona de Convergencia Inter-Tropical cuyo desplazamiento hacia el sur de Colombia durante la época seca (diciembre-enero) trae consigo un aumento de los vientos Alisios del Noreste, mientras que cuando ésta se desplaza hacia el norte en la época húmeda, se presentan los vientos Alisios del Sureste (García 2007). En la época seca, aunque las precipitaciones son muy bajas, el aumento de los vientos Alisios del Norte y Nordeste retienen el aporte de agua dulce ocasionando que el Golfo se comporte como una enorme “piscina” de agua oligo- a meso-halina a nivel superficial. En la época húmeda los vientos son débiles y se caracterizan por soplar principalmente desde el sur y suroeste. Sin embargo, el aporte de agua dulce al Golfo proveniente del río Atrato y de otros ríos de menor magnitud es exportado, y se mantiene  una masa de agua más salada (polihalina) al interior sur (bahía Colombia) (García 2007, Álvarez-Silva et al. 2012, Osorio et al. 2010).

 

El delta del río Atrato es el área de mayor extensión de manglares dominados por Rhizophora mangle L. (1753), con predominio del 80% (densidad relativa), seguida de Laguncularia racemosa L. (1807) (Urrego et al. 2010). En bahía Colombia (río Suriquí) se presenta un manglar de tipo ribereño con mezcla de varias especies. En la costa occidental del Golfo existen pequeñas áreas dominadas por Avicennia germinans L. (1764). En la ensenada de Rionegro, ubicada en el límite nororiental del Golfo, se presenta  la mayor área de manglar de la costa oriental, dominada por R. mangle y L. racemosa. En el costado suroriental sobresalen los parches de manglar en la desembocaduras de los ríos León y Currulao y en las bahías Turbo y El Uno. Finalmente, en la costa Caribe antioqueña (por fuera del Golfo) hay varios relictos de manglar (caño La Marimonda, río Damaquiel, río Hobo y río Volcán) producto de la actividad antropogénica y la dinámica-costera (CORPOURABA 2003, Correa y Vernette 2004). Finalmente, los manglares del Golfo son principalmente de borde y ribereños dominados por R. mangle, aunque hay pequeñas áreas de cuencas en las partes internas dominadas por A. germinans (Urrego et al. 2014). Una descripción más detallada del golfo de Urabá fue realizada dentro del proyecto “Expedición Estuarina, golfo de Urabá, fase 1” (Blanco et al. 2010, 2011, 2012).

 

Cálculo de la biomasa. La información base de las extensiones y variables estructurales (dasométricos) de los bosques de manglar del golfo de Urabá fueron tomadas del subproyecto “Distribución, composición y estructura de los manglares del golfo de Urabá” (Anexo 1), adscrito al proyecto “Expedición Estuarina, golfo de Urabá, fase 1” (Urrego et al. 2010, 2014). La biomasa aérea de cada árbol registrado (Wt) se estimó a partir de ecuaciones alométricas de tipo geométrico (Komiyama et al. 2005, 2008):

 

 

Donde a y b son constantes definidas empíricamente con datos de campo para las diferentes especies y el DAP es el diámetro promedio a la altura del pecho (1,3 m para A. germinans y L. racemosa o altura sobre la última raíz aérea para R. mangle) para cada especie en las áreas mencionadas.

 

Para las cuatro principales áreas de manglar dentro del golfo de Urabá (Atrato, Rionegro, Puerto César-Punta Coquito y Turbo, Urrego et al. 2010, 2014), la biomasa por árbol de las tres especies más abundantes se estimó a partir del DAP utilizando las ecuaciones alométricas publicadas por Fromard et al. (1998), obtenidas a partir de árboles cosechados en manglares de diferentes tipos fisiográficos y estados sucesionales en la Guyana Francesa:

 

R. mangle:                          

 

A. germinans:                        

 

L. racemosa:                    

 

Dado que no existen ecuaciones generadas localmente a partir de árboles apeados, se utilizaron las ecuaciones de Fromard et al. (1998) obtenidas en la Guyana en tipos fisiográficos y arquitecturas arbóreas similares a las observadas en el golfo de Urabá, tal como lo demuestran los rangos de DAP, altura y densidad observados. Por otra parte, se revisaron otras ecuaciones alométricas obtenidas en el Neotrópico (e.g. Florida, revisado por Komiyama et al. 2008) pero se desecharon debido a que fueron obtenidas en tipos fisiográficos diferentes (manglares enanos e islotes) producto de crecimiento en zonas más áridas que el golfo de Urabá. Los estimativos de biomasa aérea total de manglar para cada localidad fueron expresados en toneladas (t) por hectárea y por especie (a partir de parcelas de 500 m2 = 0,05 ha). Por último, para estimar la biomasa aérea de C (t ha-1) de cada localidad, se tuvo en consideración que aproximadamente el 50% de la biomasa aérea corresponde al contenido de C (Bouillon et al. 2008). Se estimó el reservorio total por localidad multiplicando el reservorio por hectárea y la extensión total.

 

Análisis estadísticos. Los valores de DAP promedio, biomasa y C de los manglares del golfo de Urabá se compararon entre localidades y entre especies  a través de  una prueba de Chi-cuadrado, utilizando el paquete estadístico MINITAB (versión14.12.0).

 

RESULTADOS

Estructura vegetal. Los valores promedios de DAP fueron significativamente diferentes entre las cuatro localidades del golfo de Urabá (Chi-cuadrado = 14,6; p = 0,02). Para el delta del río Atrato se observaron los mayores DAP promedio con respecto a las otras localidades, pero no se presentaron diferencias significativas entre las especies (L. racemosa: 20,4 ± 11,8 cm; A. germinans: 19,5 ± 7,3 cm; R. mangle: 17,1 ± 11,4 cm). En el área Puerto César-Punta Coquito, A. germinans presentó el mayor DAP promedio (16,5 ± 12,3 cm), seguido de R. mangle (9,8 ± 5,5 cm) y L. racemosa (6,8 ± 5,6 cm). Igual comportamiento se presentó en la zona de Turbo (A. germinans: 16,2 ± 11,2 cm; L. racemosa: 4,7 ± 2,0; R. mangle: 4,0 ± 1,0). En la ensenada de Rionegro, A. germinans presentó el mayor valor (12,8 ± 5,7), seguido de L. racemosa (12,1 ± 6,4) y R. mangle (12,1 ± 9,0) (Tabla 1). En Turbo se presentaron los menores DAP, particularmente en R. mangle y L. racemosa. Una amplia presentación de resultados de estructura vegetal lo publicó recientemente Urrego et al. (2014).

 

Biomasa aérea. En la figura 2 se muestra la biomasa aérea total y el aporte por especie para las cuatro localidades del golfo de Urabá. La bioma aérea total fue significativamente diferente entre localidades (Chi-cuadrado = 44,5; p = 0,0001), siendo los manglares con mayor biomasa aérea los del delta del río Atrato con 165 t ha-1, seguidos de la ensenada de Rionegro (115 t ha-1), Puerto Cesar-Punta Coquito (85,4 t ha-1) y Turbo (75,8 t ha-1) (Tabla 1). La contribución de cada especie a la biomasa aérea total varió considerablemente entre localidades (Fig. 2, Tabla 1). En el delta del río Atrato, R. mangle presentó la mayor biomasa aérea con 152,6 t ha-1 (92%), mientras que L. racemosa contribuyó 12,4 t ha-1 seguida de A. germinans con 0,9 t ha-1. En Puerto Cesar-Punta Coquito, la mayor biomasa aérea la presentó A. germinans con 46,3 t ha-1 (54%) seguida de R. mangle (33,0 t ha-1) y L. racemosa (6,2 t ha-1). En Turbo, A. germinans presentó la mayor contribución de biomasa aérea (63,8 t ha-1, 84%) pero R. mangle (6,4 t ha-1) y L. racemosa (5,5 t ha-1) las menores. En la ensenada de Rionegro, R. mangle (107,8 t ha-1; 93%) presentó la mayor contribución de biomasa aérea, mientras que L. racemosa (6,4 t ha-1) y A. germinans (1,4 t ha-1) presentaron las menores.

 

Reservorio de carbono en biomasa aérea. En consecuencia con los datos anteriores, el mayor reservorio de C en biomasa aérea lo presentó el delta del río Atrato (82,9 t C ha-1) seguido por la ensenada de Rionegro con 57,8 t C ha-1, siendo R. mangle la especie más importante como reservorio de C en estas dos localidades con valores individuales de 76,3 y 53,9 t C ha-1, respectivamente. En las áreas de Puerto César - Punta Coquito (42,7 t C ha-1) y Turbo (37,9 t C ha-1) se apreciaron menores valores de reservorio de C en biomasa aérea representados principalmente por A. germinans (23,1 y 31,9 t C ha-1, respectivamente) (Tabla1). El reservorio total de C se estimó en 318.833 Mg en las 3.846 ha del delta del río Atrato, 20.461 Mg en las 354 ha de la ensenada de Rionegro, 17.458 Mg en las 406 ha de Puerto César-Punta Coquito, y 5.496 Mg en las 145 ha de Turbo.

 

DISCUSIÓN

Influencias sobre el desarrollo diamétrico de los manglares del golfo de Urabá. Los DAP promedios estimados en las cuatro localidades de estudio revelan influencias naturales y antropogénicas. Los manglares del delta del río Atrato, la ensenada de Rionegro y Puerto César-Punta Coquito al presentar los mayores valores de DAP representan las condiciones más naturales de un sistema deltaico, además de una baja presión por tala selectiva (Blanco et al. 2012, Urrego et al. 2014). Particularmente en el delta del río Atrato y en la ensenada de Rionegro, los mayores valores de DAP podrían obedecer a la combinación de dos condiciones: 1) al mayor aporte de agua dulce y baja salinidad, que reduce el estrés osmótico, y 2) a que son zonas protegidas por el Concejo Comunitario Mayor de Bocas del Atrato y el Parque Regional, respectivamente, y se encuentran alejadas de centros poblados con Turbo que demandan grandes cantidades de madera para construcción. Por el contrario, en Turbo, los bosques estuvieron conformados por árboles delgados, presumiblemente jóvenes, característica que puede obedecer al estrés que experimentan por actividades antrópicas como la sobre-extracción maderera (tala selectivade árboles con DAP > 15 cm para la construcción de viviendas, pilotes, varas y carbón) y reclamación para el establecimiento de potreros (Blanco et al. 2012, 2013, Hoyos et al. 2013, Urrego et al. 2014). Los manglares ubicados en la costa oriental del golfo de Urabá son los más sensibles a estas actividades antrópicas dada su cercanía a grandes asentamientos humanos en las áreas rurales y las cabeceras municipales (e.g. Turbo) las cuales se encuentran a unas cuantas decenas o cientos de metros de los bosques (e.g. bahía Turbo y punta Yarumal). Otros factores como la ampliación de las fronteras agrícola (principalmente cultivos de banano y plátano) y ganadera (zonas de pastos) son factores que favorecen la pérdida indiscriminada de áreas de manglar en la región (Amortegui-Torres et al. 2013, Blanco et al. 2013, Estrada-Urrea 2014). Es importante mencionar que en las zonas donde se da una alta explotación de los bosques de manglar, principalmente de los árboles medianos (en altura y diámetro) puede reducir significativamente las reservas de C (Komiyama et al. 2008), tal como se discutirá más adelante.

 

Los manglares del golfo de Urabá son vulnerables a las perturbaciones antropogénicas y exhiben altas tasas de deforestación como los de otros sitios en América Latina y África Occidental, las cuales comparten afinidades florísticas. Por ejemplo, Hirales-Cota et al. (2010) en la costa Caribe mexicana identificaron una tasa de deforestación anual de 0,85% durante un periodo de 12 años, considerada relativamente alta en comparación con otros manglares en México, asociada principalmente a cambios de uso del suelo (asentamientos humanos, cultivos y caminos) tal como ocurre en los manglares del Golfo.

 

Sin embargo, los usos de las especies particulares difiere entre regiones; según Hernández-Cornejo et al. (2005) en la costa Pacífica mexicana L. racemosa es la especie más utilizada para leña y material de construcción, mientras que A. germinans se utiliza para la producción de té y R. mangle se utiliza para la obtención de taninos; estas últimas dos especies también se utilizan para propósitos medicinales. En los manglares del Atlántico oriental (e.g. Camerún) donde también están presentes estas tres especies, las actividades extractivas  y el cambio de uso del suelo (asentamientos humanos, carreteras y cultivos) se concentran en el uso de Rhizophora spp. para leña y material de construcción (Nfotabong-Atheull et al. 2009, 2011, 2013).

 

Biomasa aérea en las localidades del golfo de Urabá. Según el último inventario de coberturas de manglar en el golfo de Urabá (Urrego et al. 2010, 2014), el área con mayor extensión se encuentra en el delta del río Atrato con el 78,3%  (3846 ha) del área total (4908 ha), lo cual implica que ésta contiene el mayor reservorio de biomasa área, lo cual se puede explicar por el buen estado de desarrollo y conservación de la vegetación, sino también por su lejanía de los principales centros poblados y cabeceras municipales de la región, lo cual dificulta el acceso a los corteros ilegales de mangle e impide el desarrollo de actividades antrópicas como la deforestación y la expansión de la fronteras agropecuaria y urbana (Estrada-Urrea 2014,Urrego et al. 2010, 2014). Adicionalmente, la dinámica fluvio-marina, que favorece la acreción del delta, combinada con el incremento en el nivel del mar, está generando nuevas áreas aptas para la colonización del manglar, contraria a las áreas en la que, sin aporte aluvial, se está registrando erosión costera y pérdida de manglar (Ruiz-Duque 2013).

 

Por el contrario, el costado oriental del golfo de Urabá presenta manglares fragmentados compuestos por parches dispersos (CORPOURABA 2003), y registra las mayores tasas de deforestación (Estrada-Urrea 2014) y cambios en la composición de la vegetación, asociadas no solo a la  cercanía al perímetro urbano del municipio Turbo y la ausencia de figuras de protección legal que estimulan la fuerte actividad extractiva y la pérdida significativa de áreas de manglar sino también a los efectos ambientales causados por la alteración del lecho del río, que ha causado, por lo tanto, le confieren un alto grado de amenaza en la región sur de Caribe colombiano. La comparación de datos de extensión entre 2003 y 2009 sugiere una tasa anual de deforestación de 4,9% para todo el golfo de Urabá, aunque debido a la diferencia de sensores remotos utilizados, imágenes de satélite y aerofotografías, respectivamente (Blanco et al. 2012). Una comparación más rigurosa de aerofotografías multi-temporales sugiere que las tasas de pérdida de manglar se encuentran en el rango de 0,4-0,9% para las áreas periurbanas del delta del río Turbo (Estrada-Urrea 2014). Otra evaluación basada en aerofotografías multitemporales confirmó dichas tasas, y además estableció que eran mayores que las del delta del río Atrato (Ruíz-Duque 2013).

 

En la ensenada de Rionegro, a pesar de estar en el límite norte del costado oriental del golfo de Urabá, presentó la segunda mayor biomasa por hectárea, producto de las buenas condiciones de desarrollo diamétrico, y el 7,2% (342 ha) de la extensión de los manglares del Golfo (Urrego et al. 2010, 2014). A pesar de estar protegida como reserva natural (CORPOURABA 1992) y estar relativamente distante de la cabecera urbana de Necoclí y aislada de zonas agropecuarias debido a las condiciones pantanosas de las áreas circunvecinas, presenta evidencias de actividades antrópicas esporádicas y localizadas, tales como la presencia de claros y la muerte en pie de un gran número árboles adultos, bajo los cuales se registró una regeneración abundante y homogénea de R. mangle, constituyendo un tipo de manglar “en estado sucesional temprano” (sensu Urrego et al. 2010, 2014). Aunque la tala extractiva se considera mínima, reportes de prensa indican que en 1997 y 2007 se han presentado incendios forestales, los cuales pudieron ser responsables de la muerte en pie de árboles de gran porte y de la posterior regeneración (El Colombiano 1997, El Tiempo 1997).

 

Los manglares de Puerto César y Punta Coquito para el 2010 ocupaban el 8,3% de la extensión de los manglares del Golfo (Urrego et al. 2010, 2014) y a pesar de su cercanía a centros urbanos presentaron un buen estado de desarrollo estructural comparado con los cercanos a Turbo. Estos están conformados por manglares de borde poco fragmentados y con alta biomasa, pero con presencia de algún grado actividad antrópica extractiva. Al sur de esta localidad, Estrada-Urrea (2014) reportó una pérdida de 10 ha de manglar en la desembocadura del río León, la cual se había inventariado durante la “Expedición Estuarina”, lo que pone de manifiesto la fuerte actividad antrópica en el área dirigida al reclamo de tierras de baja mar con fines agropecuarios, la cual podría ser una amenaza latente para el área de Punta Coquito y Puerto César. Por otro lado, en el área perimetral de la cabecera urbana de Turbo y sus proximidades se evidencia la mayor intervención antrópica. Esta cobertura ocupa el 2,9% de los manglares del Golfo (Urrego et al. 2010, 2014), los cuales se caracterizan por ser un área fragmentada con notables evidencias de actividad antrópica tales como el incremento de claros en el dosel, tocones de árboles, desechos, huellas de pisoteo de humanos y ganado, y colindancia con zonas de pastos (Estrada-Urrea 2014).

 

La biomasa aérea por hectárea de los manglares mejor conservados del golfo de Urabá (delta del río Atrato) es cercana de los promedios mundiales estimados tanto a partir del imágenes de satélite como a partir de mediciones de campo (185 y 166 t ha-1, respectivamente) (Hutchison et al. 2014). Dichos valores exceden los de Norteamérica, Centroamérica y el Caribe integrados (145,3 t ha-1), aunque están por debajo del promedio de Suramérica (185,7 t ha-1) (Hutchison et al. 2014). A nivel global, mientras los mayores valores se encuentran en las islas del Indopacífico (294 t ha-1), el Paleo- y Neo-trópico presentan valores promedios menores (224,7 y 119,2 t ha-1, respectivamente) (revisado por Blanco et al. 2012). El estudio de Hutchison et al. (2014) también ubica a Colombia entre los 10 países con mayor biomasa total de manglares, pero como el primero en biomasa por hectárea, e identifica al golfo de Urabá como un “punto caliente”, con valores más similares a los observados en el Pacífico colombiano que a los observados en el resto del Caribe. Finalmente, nuestras estimaciones a partir de ecuaciones alométricas y datos estructurales del golfo de Urabá coinciden con lo obtenido por dicho estudio.Todo lo anterior revela la gran importancia que tienen los manglares del golfo de Urabá en el contexto de la región Caribe.

 

Biomasa aérea por especies de mangle. La distribución y desarrollo diamétrico de las especies de mangle fue altamente variable entre las diferentes localidades del Golfo y estuvo principalmente relacionada con la variación de la salinidad y las actividades antrópicas. A nivel general la especie que presenta mayor biomasa en el Golfo es R. mangle (ubicada en la parte externa del manglar; condición promovida posiblemente por la baja salinidad de las aguas del Golfo, dados los grandes aportes de agua dulce por el río Atrato y otros ríos de menor magnitud, al igual que los regímenes de inundación fluvial que favorece la reproducción y colonización por esta especie; Urrego et al. 2010, 2014). A pesar de esto, R. mangle es la que presenta el mayor grado de vulnerabilidad ante la explotación por actividades de tala selectiva con diferentes fines, como la producción de carbón, extracción de varas y pilotes para la construcción y otros fines madereros. Por ejemplo, en Turbo la extracción de R. mangle se da en tallas entre 5 y 10cm de DAP, por lo cual el  DAP promedio es de 4,0 cm en los árboles en pie en esta localidad. Como consecuencia de la sobre-explotación en la localidad de Turbo, R. mangle presenta la menor biomasa entre las especies presentes y entre las otras localidades. A. germinans presenta un valor medio en términos de abundancia, con un diámetro promedio de 16,2 cm con una bajo grado de afección por actividades de tala selectiva, lo cual le confiere una gran biomasa por hectárea. Sin embargo, es la especie más expuesta a otras actividades antrópicas como el reclamo de tierras para ganadería o cambio de uso del suelo en la periferia de Turbo, dada su ubicación en la parte limítrofe con los potreros o cultivos (Amortegui-Torres et al. 2013, Estrada-Urrea 2014), generando pérdidas significativas de biomasa aérea que aún no se han cuantificado. L. racemosa es la especie con menor biomasa por hectárea, debido a que presenta una baja abundancia y un DAP promedio de 4,7 cm para la localidad de Turbo. Sobre esta especie también se viene ejerciendo la práctica de tala selectiva para la extracción de varas y pilotes para diferentes usos, la cual en términos de explotación es la especie que ocupa el segundo puesto precedida de R. mangle que es la especie más explotada. Esta práctica se ha promovido por la falta de árboles de R. mangle para explotación, talando en su defecto árboles de L. racemosa. Finalmente, aunque no se ha estudiado puntualmente la función de especies particulares de mangle como reservorios de C y su contribución de C a los suelos, las observaciones de campo sugieren que R. mangle es responsable de la formación de turbas en el delta del río Atrato y la ensenada de Rionegro, particularmente en las áreas más protegidas. Cada una de las especies de mangle, como especies fundadoras, controlan la dinámica de procesos ecosistémicos, incluyendo los flujos de energía y nutrientes, la hidrología, la composición y configuración de las redes tróficas y biodiversidad, y proveen múltiples bienes ecosistémicos que deben ser explícitamente estudiadas (Polidoro et al. 2010). Por ello, la extinción o declinación de especies fundadoras particulares, particularmente en zonas de baja riqueza, debido a la deforestación podría generar efectos catastróficos para los ecosistemas (Polidoro et al. 2010). Por lo tanto, urge cuantificar la contribución de R. mangle, como la principal especie fundadora, al ciclo del carbono en los manglares del golfo de Urabá.

 

Reservorio de C en biomasa aérea. Los manglares despertaron poco interés en la comunidad científica dedicada a estudiar el ciclo del C, pero en la actualidad los trabajos realizados por Adame et a. (2013), Bouillon et al. (2008), Donato et al. (2011), Kauffman et al. (2011) y Komiyama et al. (2008) destacan el gran potencial que tienen los manglares como importantes reservorios y sumideros de C, condición promovida por su alta productividad y la condición de sus suelos, con una naturaleza enterradora (suelos anegados que favorecen la retención y el secuestro de C). Se considera que en los suelos más viejos se encuentran los mayores reservorios de C (belowground) y, sin demeritar el reservorio de C existente en biomasa aérea (aboveground), diferentes trabajos señalan que los suelos del manglar pueden almacenar el doble o el triple del C presente en ésta (Adame et a. 2013, Donato et al. 2011, Kauffman et al. 2011). Por otro lado, se resalta que un buen estado de desarrollo y una mayor extensión son las características de los bosques más importantes en cuanto a los reservorios de biomasa aérea y de C (Bouillon et al. 2008, Donato et al. 2011, Kauffmanan et al. 2011, Komiyama et al. 2008). En dicho contexto, las áreas concernientes al delta del río Atrato y la ensenada de Rionegro (con mayor extensión y en buen estado de conservación y desarrollo) son cajas negras que deben estudiarse en profundidad ya que pueden suministrar valiosísima información sobre el rol que juegan estas coberturas en la dinámica regionaldel ciclo del C, además de que sus suelos se convierten quizás en el componente más importante a la hora de valorar dicha dinámica. Los manglares de Puerto César-Punta Coquito y Turbo no se deben menospreciar. Puerto César-Punta Coquito es el área mejor conservada y mayor reservorio de C de la costa suroriental y debe ser objeto de mayores esfuerzos de estudio y conservación. Por su parte, el sector de Turbo, incluyendo áreas aledañas como El Tres (también llamada Guadualito), puede ser objeto de estrategias de reforestación dentro de la estrategia global REDD (Reducción de Emisiones por Deforestación y Degradación), que se sumen a las ya iniciadas por CORPOURABA y FUNDAUNIBAN (Jairo Guillermo Vásquez, CORPOURABA, comunicación personal) en los sectores de Puerto César y Puerto Boy. Dados los conflictos de uso y las tensiones socio-económicas que se dan en las áreas periurbanas, dichos proyectos deben incluir modelos de desarrollo alternativo sostenibles en el largo plazo, teniendo en cuenta que los manglares son vitales para la adaptación ante el ascenso del nivel del mar. Así, los trabajos futuros deberían estar orientados a la evaluación de diferentes procesos de transformación de la cobertura de manglar (e.g. reclamación de tierras y transiciones de coberturas vegetales) sobre la potencial reducción o pérdida de biomasa aérea y de reservorios C (biomasa aérea y suelos), hipotetizando que la tala selectiva o entresaca y el cambio de uso y cobertura generan pérdida de diferentes tallas de árboles y de extensión, condiciones que afectan sustancialmente la magnitud del reservorio de biomasa aérea, y por ende el presupuesto de C, y biomasa del suelo liberando de manera súbita grandes cantidades de C a la atmosfera y ecosistemas vecinos tal como lo plantea la literatura disponible (Gilman et al. 2008, Krauss et al. 2013, Lovelock et al. 2011, Polidoro et al. 2010, Yáñez- Arancibia et al. 1998). Finalmente, es necesario establecer a nivel local y regional el almacenamiento y exportación de C como funciones centrales dentro de los manglares, de las que depende no solo la provisión de servicios a las comunidades humanas aledañas (e.g. madera para reparaciones domésticas, sala cuna y hábitat de peces y crustáceos de importancia comercial, recursos no maderables como miel de abejas, leña y productos para artesanías), sino la resiliencia ecosistémica ante el ascenso del nivel del mar (formación de suelo). Las oportunidades, pros y contras para los manglares dentro de los mecanismos de financiación REDD+ solo están discutiéndose recientemente por parte de científicos y administradores de zonas costeras (Friess 2013). Finalmente, en la planicie costera del golfo de Urabá, la contribución de los manglares al reservorio regional de C puede ser significativa, debido a que a pesar de que los aportes por hectárea sean menores que los de los bosques de tierra firme de las zonas bajas, estos últimos permanecen como relictos alejados de la línea costera y han sido reemplazados por grandes extensiones de banano, plátano y pastos (Blanco y Ortiz, en revisión). Adicionalmente, detrás de los manglares, hay pocos relictos de humedales de agua dulce (panganales, helechales, matatigrales, eneales y arracachales (Urrego et al. 2010, 2014).

 

CONCLUSIONES

Este estudio demuestra que los manglares del delta del río Atrato y de la ensenada de Rionegro son los principales reservorios de C dentro del golfo de Urabá. Adicionalmente, la entresaca de varas y postes de mangles en las zonas periurbanas de la costa oriental son la principal amenaza para la acumulación de biomasa en los manglares, especialmente en las especies de mayor interés comercial como R. mangle y L. racemosa, lo cual finalmente causa un detrimento en dicho reservorio por unidad de área. Por lo tanto, los manglares del golfo de Urabá podrían ser incluidos dentro de las propuestas de mitigación de dicho fenómeno a través de los proyectos REDD+. Particularmente en los bosques de manglar han sido escasos los trabajos sobre este tema, por lo tanto se recomienda que estudios futuros se enfoquen en establecer la función de reservorio y sumidero de C (particularmente en el suelo), y posteriormente promover la conservación y/o el manejo sostenible de estos ecosistemas. Se sugiere abordar el tema del rol que cumplen los bosques de manglar dentro del ciclo del C dentro de las discusiones de la contribución al calentamiento atmosférico tanto regional como global.

 

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado parcialmente por el Programa Expedición Antioquia 2013 financiado por la Gobernación de Antioquia, la Universidad de Antioquia, la Universidad Nacional de Colombia-Sede Medellín y la Universidad EAFIT, a través del subprograma Expedición Estuarina, golfo de Urabá. También fue financiado por el CODI de la Universidad de Antioquia, Convocatoria Temática 2011-Expedición Antioquia a través del proyecto “Estimación de los reservorios de carbono y evaluación de posibles impactos de la deforestación en algunos manglares del golfo de Urabá”. Se agradece a Edgar Andrés Estrada Urrea por la elaboración de la cartografía.

 

REFERENCIAS

Aburto-Oropeza O, Ezcurra E, Danemann G, Valdez V, Murray J, Sala E. 2008. Mangroves in the Gulf of California increase fishery yields. Proceedings of the National Academy of Sciences, 105: 10456-10459.

 

Adame MF, Kauffman JB, Medina I, Gamboa JN, Torres O, Caamal JP, Reza M, Herrera-Silveira JA. 2013. Carbon stocks of tropical coastal wetlands within the karstic landscape of the mexican Caribbean. PLoS ONE, 8: e56569. doi:10.1371/journal.pone.0056569

 

Alongi DM. 2002.Present state and future of the world’s mangrove forests. Environmental Conservation, 29: 331-349.

 

Álvarez-León R, Polanía J. 1996. Los manglares del Caribe colombiano: síntesis de su conocimiento. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias, 20: 447-464.

 

Álvarez-SilvaO, Osorio AF, Gómez-Giraldo A. 2012. Determinación del régimen medio de oleaje en la desembocadura del río León. Dyna 173: 95-102- ISSN 0012-7353.

 

Amortegui-Torres V, Taborda-Marin A, Blanco JF. 2013. Edge effect on a Neritina virginea (Neritimorpha, Neritinidae) population in a black mangrove stand (Magnoliopsida, Avicenniaceae: Avicennia germinans) in the Southern Caribbean. Pan-American Journal of Aquatic Sciences, 8: 68-78.

 

Aragão LEOC, Malhi Y, Metcalfe DB, Silva-Espejo JE, Jiménez E, Navarrete D, X Almeida D, Costa ACL, Salinas N, Phillips O L, AndersonLO, Álvarez E, Baker TR, Goncalvez PH, Huamán-Ovalle J, Mamani-Solórzano M,  Meir P, Monteagudo A, Patiño S, Peñuela MC, Prieto A, Quesada CA, Rozas-Dávila A, Rudas A, Silva Jr. JA, Vásquez R. 2009. Above- and below-ground net primary productivity across ten Amazonian forests on contrasting soils. Biogeosciences, 6: 2759-2778.

 

Arroyave-Rincón A, Blanco JF, Taborda A. 2012. Exportación de sedimentos desde cuencas hidrográficas de la vertiente oriental del Golfo de Urabá: influencias climáticas y antrópicas. RevistaIngenierías Universidad de Medellín, 11: 13 – 30.

 

Blanco JF. 2009. Banana crop expansion and increased river-borne sediment exports to the gulf of Urabá, Caribbean coast of Colombia. Ambio, 38: 181-183.

 

Blanco JF, Londoño-Mesa M, Urrego L, Polanía J, Osorio A, Bernal G, Correa ID. 2010. Expedición Estuarina, Golfo de Urabá, Fase 1.; “Expedición Antioquia 2013,” Gobernación de Antioquia, Universidad de Antioquia, Universidad Nacional de Colombia, Universidad EAFIT (Informe final), Medellín, Colombia. p. 304 + anexos.

 

Blanco JF, Londoño-Mesa M, Urrego L, Polanía J, Osorio A, Bernal G, Correa ID. 2011. The Urabá Gulf Mangrove Expedition of Colombia, ISME/GLOMIS, 9: 8-10.

 

Blanco JF, Estrada EA, Ortiz LF, Urrego LE. 2012. Ecosystem-Wide Impacts of Deforestation in Mangroves: The Urabá Gulf (Colombian Caribbean) Case Study, ISRN Ecology, vol. 2012, Article ID 958709, 14 pages, 2012. doi:10.5402/2012/958709

 

Blanco JF, Taborda-Marín A, Amortegui-Torres V, Arroyave-Rincón A, Sandoval A, Estrada E, Leal-Flórez J, Vásquez-Arango JG, Vivas-Narváez A. 2013. Deforestación y sedimentación en los manglares delGolfo de Urabá: Síntesis de los impactos sobre la fauna macrobéntica e íctica en el delta del río Turbo. Revista Gestión y Ambiente, 16: 19-36.

 

Blanco J.F., A. Taborda& J.G. Vásquez. 2014. Actualización de la zonificación y ajustes al plan de manejo del ecosistema de manglar en la jurisdicción de CORPOURABA. Convenio de investigación 520 de 2012. Informe final.

 

Bouillon S, Frankignoulle M, Dehairs F, Velimirov B, Eiler A, Abril G, Etcheber H, Vieira-Borges A. 2003. Inorganic and organic carbon biogeochemistry in the Gautami Godavari estuary (Andhra Pradesh, India) during pre-monsoon: The local impact of extensive mangrove forests. Global Biogeochemical Cycles, 17: 1114, doi: 10.1029/2002GB002026, 2003

 

Bouillon S, Borges AV, Castañeda E, Diele K, Dittmar T, Duke NC, Kristensen E, Lee SY, Marchand C, Middelburg JJ, Rivera-Monroy VH, Smith III TJ, Twilley RR. 2008. Mangrove production and carbon sinks: A revision of global budget Estimates. Global Biogeochemical Cycles, 22: 1-12.

 

CORPOURABA, 1992. Acuerdo 099 de Agosto de 1992.

 

CORPOURABA 2003. Caracterización y zonificación de los manglares del Golfo de Urabá-departamento de Antioquia. Proyecto Zonificación y Ordenamiento de los manglares de Urabá. Convenio 201671 FONADE-CORPOURABA. Apartadó. 80 pp.

 

Correa ID, Vernette G. 2004. Introducción al problema de la erosión litoral de Urabá (sector Arboletes-Turbo) casta Caribe colombiana. Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras, 33: 7-28.

 

De la Peña A, Rojas CA, De la Peña M. 2010. Valoración económica del manglar por el almacenamiento de carbono, Ciénaga Grande de Santa Marta. Clío América, 7: 133-150.

 

Díaz-Mendoza C, Castro-Angulo I, Manjarrez-Paba G. 2010. Manglares de Cartagena de Indias: “Patrimonio biológico y fuentes de biodiversidad”. Fundación Universitaria Tecnológico Comfenalco. Programa de Tecnología e ingeniería ambiental. 72pp.

 

Donato DC, Kauffman JB, Murdiyarso D, Kurnianto S, Stidham M, Kanninen M. 2011. Mangroves among the most carbon-rich forests in the tropics. Nature Geoscience DOI: 10.1038/NGEO1123.

 

Donato DC, Kauffman JB, Mackenzie RA, Ainsworth A, Pfleeger AZ. 2012. Whole-island carbon stocks in the tropical Pacific: Implications for mangrove conservation and upland restoration. Journal of Environmental Management 97: 89-96.

 

Ellison AM, Farnsworth EJ. 1996. Anthropic disturbance of Caribbean mangrove ecosystems: past impacts, present trends, and future predictions. Biotropica, 28: 549-565.

 

El Colombiano.com [Internet]: Necoclí: 140 hectáreas ardidas. 9 abril de 1997. 22 de enero de 2014. Disponible en: <http://www.elcolombiano.com/BancoConocimiento/N/necocli_140_hectareas_ardidas/necocli_140_hectareas_ardidas.asp>

 

El Tiempo.com [Internet]: Arden 400 hectáreas de reservas forestales. 9 de abril de 1997. 22 de enero de 2014. Disponible en: <http://www.eltiempo.com/archivo/documento/MAM-548760>.

 

Estrada-Urrea EA. 2014. Fragmentación y pérdida de los manglares asociados a condiciones antrópicas y naturales en la costa oriental del golfo de Urabá, Caribe colombiano. Trabajo de Investigación presentado como requisito parcial para optar al título de Maestría en Biología. Universidad de Antioquia, Antioquia, Colombia.

 

Farnsworth EJ, Ellison AM. 1997. The global conservation status of mangroves. Ambio, 26: 328-334.

 

Friess DA. 2013. Tropical wetlands and REDD+: three unique scientific challenges for policy. International Journal of Rural Law and Policy, 2013: 68-73.

 

Fromard F, Puig H, Mougin E, Marty G, Betoulle JL, Cadamuro L. 1998. Structure, above-ground biomass and dynamics of mangrove ecosystems: new data from French Guiana. Oecologia, 115: 39-53.

 

Garcia C. (Ed). 2007. Atlas del golfo de Urabá: una mirada al Caribe de Antioquia y Chocó. Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras–INVEMAR– y Gobernación de Antioquia. Serie de Publicaciones Especiales de INVEMAR Nº 12. Santa Marta, Colombia. 180p

 

Gilman EL, Ellison J, Duke NC, Field C. 2008. Threats to mangroves from climate change and adaptation options: A review. AquaticBotany, 89: 237-250.

 

Giraldo-Pamplona W, Corrales-Osorio A, Yepes-QuinteroA, Duque-Montoya ÁJ. 2012. Caracterización estructural de bosques tropicales a lo largo de un gradiente altitudinal en el departamento de Antioquia, Colombia. Actualidades Biológicas, 34: 187-197.

 

Hernández-Cornejo R, Koedam N, Ruiz Luna A, Troell M, Dahdouh-Guebas F. 2005. Remote sensing and ethnobotanical assessment of the mangrove forest changes in the Navachiste-San Ignacio- Macapule lagoon complex, Sinaloa, Mexico. Ecology and Society 10: 16. [online] URL: http://www.ecologyandsociety.org/vol10/iss1/art16/

 

Hirales-Cota M, Espinoza-Avalos J, Schmook B, Ruiz-Luna A, Ramos-Reyes R. 2010. Drivers of mangrove deforestation in Mahahual-Xcalak, Quintana Roo, southeast Mexico. Ciencias Marinas, 36: 147–159.

 

Hoyos R, Urrego, L.E, Lema Á. 2013. Respuesta de la regeneración natural en manglares del Golfo de Urabá (Colombia) a la variabilidad ambiental y climática intra-anual. Revista de Biología Tropical 61: 1445-1461.

 

Hutchison J, Manica A, Swetnam R, Balmford A, Spalding M. 2014. Predicting global patterns in mangrove forest biomass. Conservation Letters, doi: 10.1111/conl.12060.

 

INVEMAR (Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras).  2013. Informe del estado de los ambientes y recursos marinos y costeros en Colombia: Año 2012. Serie de Publicaciones Periódicas No. 8. Santa Marta. 132 p.

 

Kauffman JB, Cole TG. 2010. Micronesian mangrove forest structure and tree responses to a severe typhoon. Wetlands, 30: 1077-1084.

 

Kauffman JB, Heider C, Cole TG, Dwire KA, Donato DC. 2011.  Ecosystem Carbon Stocks of Micronesian Mangrove Forests. Wetlands, 31: 343-352.

 

Komiyama A, Poungparn S, Kato S. 2005. Common allometric equations for estimating the tree weight of mangroves. Journal of Tropical Ecology 21: 471-477.

 

Komiyama A, Ong JE, Poungparn S. 2008. Allometry, biomass, and productivity of mangrove forests: A review. Aquatic Botany, 89: 128-137.

 

Kristensen E, Bouillon S, Dittmar T, Marchand C. 2008.Organic carbon dynamics in mangrove ecosystems: A review. Aquatic Botany, 89: 201–219.

 

Krauss K , McKee KL, Lovelock CE, Cahoon DR, Saintilan V, Reef R, Chen L. 2013. How mangrove forests adjust to rising sea level. New Phytologist, 1-16.

 

Lovelock CE, Ruess RW, Feller IC. 2011. CO2 efflux from cleared mangrove peat. PLoS ONE 6: e21279. doi:10.1371/journal.pone.0021279.

 

Nfotabong-Atheull A, Din N, Longonje SN, Koedam N, Dahdouh-Guebas F. 2009. Commercial activities and subsistence utilization of mangrove forests around the Wouri estuary and the Douala-Edea reserve (Cameroon). Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine, 5: 35.

 

Nfotabong-Atheull A, Din N, EssomèKoum LG, Satyanarayana B, Koedam N, Dahdouh-Guebas F. 2011. Assessing forest products usage and local residents’ perception of environmental changes in peri-urban and rural mangroves of Cameroon, Central Africa. Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine 7: 41.

 

Nfotabong-AtheullA, Din N, Dahdouh-Guebas F. 2013.Qualitative and quantitative characterization of mangrove vegetation structure and dynamics in a peri-urban setting of Douala (Cameroon): An approach using air-borne imagery. Estuaries and Coasts, 36: 1181-1192.

 

Osorio-Arias AF, Gómez-Giraldo A, Álvarez-Silva O, Molina-Flórez LG, Osorio-Cano JD. 2010. Bases metodológicas para caracterizar el oleaje local (SEA) y de fondo (SWELL) en el golfo de Urabá. Memorias XXIV Congreso Latinoamericano de Hidráulica, Punta del Este Uruguay. Noviembre.

 

Phillips JF, Duque AJ, Cabrera KR, Yepes AP, Navarrete DA, García MC, Álvarez E, Cabrera E, Cárdenas D, Galindo G, Ordóñez MF, Rodríguez ML, Vargas DM. 2011. Estimación de las reservas potenciales de carbono almacenadas en la biomasa aérea en bosques naturales de Colombia. Instituto de Hidrología, Meteorología, y Estudios Ambientales-IDEAM-. Bogotá D.C., Colombia. 32 pp.

 

Polidoro BA, Carpenter KE, Collins L, Duke NC, Ellison AM, Ellison JC, Farnsworth EJ, Fernando ES, Kathiresan K, Koedam NE, Livingstone SR, Miyagi T, Moore GE, Nam VN, Ong JE,Primavera JH, Salmo III SG, Sanciangco JC, Sukardjo S, Wang Y, Hong-Yong JW. 2010. The Loss of Species: Mangrove extinction risk and geographic areas of global concern. PLoS ONE, 5: e10095. doi:10.1371/journal.pone.0010095.

 

Ramírez-Sosa C, Orrego-Suaza SA. 2011. modelación económica con información espacialmente explícita de la deforestación en Urabá, Colombia, 1980-2000. Semestre Económico, 14: 31-52.

 

Ruiz-Duque H. 2013. Dinámica de los ecosistemas de manglar del Golfo de Urabá, Caribe colombiano, en el período 1975-2010. Trabajo de Investigación presentado como requisito parcial para optar al título de Maestría en Bosques y Conservación Ambiental, Universidad Nacional de Colombia-Sede Medellín, Antioquia, Colombia.

 

Sherman RE, Fahey TJ, Martinez P. 2003. Spatial patterns of biomass and aboveground net primary productivity in a mangrove ecosystem in the Dominican Republic. Ecosystems, 6: 384-398.

 

Twillley RR, Chen R, Hargis T. 1992. Carbon sinks in mangroves and their implications to carbon budget of tropical coastal ecosystems. Water, Air, and Soil Pollution, 64: 265-288.

 

Urrego LE, Molina EC, Suárez JA, Ruiz H, Polanía J. 2010. Distribución, composición y estructura de los manglares del golfo de Urabá. Proyecto Expedición Estuarina, golfo de Urabá, fase 1. Informe final. Julio 2010. Gobernación de Antioquia, Universidad de Antioquia, Universidad Nacional Sede Medellín, Universidad EAFIT.

 

Urrego LE, Molina EC, Suárez JA. 2014. Environmental and anthropogenic influences on the distribution,structure, and floristic composition of mangrove forests of the Gulf of Urabá (Colombian Caribbean). Aquatic Botany, 114: 42-49.

 

Valiela I, Bowen JL, York JK. 2001. Mangrove forests: one of the World’s threatened major tropical environments. BioScience, 51: 807-815.

 

Walters BB, Rönnbäck P, Kovacs JM, Crona B, Hussain SA, Badola R, Primavera JH, Barbier E, Dahdouh-Guebas F. 2008. Ethnobiology, socio-economics and management of mangrove forests: A review. Aquatic Botany, 89: 220-236.

 

Yáñez-Arancibia A, Twilley RR, Lara-Domínguez AL. 1998. Los Ecosistemas de manglar frente al cambio climático global. Madera y Bosques, 4: 3-19.

Yáñez-Arancibia A, Lara-Domínquez AL. 1999. Ecosistemas de Manglar en América Tropical. Instituto de Ecología A.C. México, UICN/ORMA, Costa Rica, NOAA/NMFS Silver Spring MD USA. 380 p.

 

Yepes-Quintero A, Duque-Montoya AJ, Navarrete-Encinales D, Phillips-Bernal1 J, Cabrera-Montenegro E, Corrales-Osorio A, Álvarez-Dávila1 E, Galindo-García G, García-Dávila MC, Idárraga Á, Vargas-Galvis D. 2011. Estimación de las reservas y pérdidas de carbono por deforestación en los bosques del departamento de Antioquia, Colombia. Actualidades Biológicas, 33: 193-208.