FRUGIVORÍA Y
DISPERSIÓN DE SEMILLAS DE LA PALMA Oenocarpus bataua EN DOS REGIONES
CON DIFERENTE ESTADO DE CONSERVACIÓN
FRUGIVORY AND SEED DISPERSAL OF THE PALM Oenocarpus
bataua IN TWO REGIONS WITH DIFFERENT CONDITION OF CONSERVATION
July
Franco-Quimbay1, 2, Rosario Rojas-Robles1, 3
1
Departamento de Biología. Universidad
Nacional de Colombia (Sede Bogotá)
Correos
electrónicos: 2 <jnfrancoq@unal.edu.co>, 3 <mrrojasr@unal.edu.co>
Resumen
La
dispersión de semillas por animales es uno de los procesos más importantes en
los bosques tropicales que incide directamente sobre el flujo genético, la
diversidad y la regeneración de las poblaciones. Esta interacción es más
vulnerable en especies con semillas grandes, como la palma Oenocarpus bataua, que dependen para ser dispersadas de vertebrados
de mediano y gran tamaño que al mismo tiempo están amenazados por la cacería,
perdida y fragmentación de hábitat. El objetivo de este estudio fue comparar la
frugivoría y dispersión de semillas de O.
bataua en dos regiones con diferente estado de conservación, para lo cual
se contrastaron los resultados obtenidos por Rojas-Robles et al. (2012) en un bosque subandino alterado
(Porce) con datos registrados en una zona conservada del piedemonte llanero (Las
Unamas). Se realizaron observaciones focales de frugivoría, fototrampeo,
registro de tasas y distancias de dispersión y análisis de la estructura
espacial de semillas y plántulas. Se encontró que en Las Unamas, a pesar de
presentar mayor riqueza de fauna, el ensamblaje de frugívoros registrado para O. bataua estuvo compuesto por cuatro
especies (Sapajus apella, Dasyprocta fuliginosa, Didelphis sp y Nasua nasua)
principalmente de tamaño mediano, mientras que en Porce por cinco especies,
principalmente pequeños roedores y marsupiales. Aunque en Porce se presentó
limitada dispersión de semillas, las
menores tasas y distancias de remoción y las menores distancias de semillas y
plántulas al adulto reproductivo más cercano se registraron en Las Unamas.
Estos resultados permiten analizar la dispersión de semillas de O. bataua
como un proceso complejo donde otros aspectos como el estado sucesional y la
composición de la comunidad vegetal pueden estar afectando las interacciones
planta-animal. A pesar de la limitada dispersión de O. bataua en ambas
áreas estudiadas, es una especie abundante, fuente casi permanente de alimento
para la fauna silvestre y un elemento estructurante del bosque. Se espera que
con este tipo de estudios se reconozca la importancia de la conservación de
áreas que sustenten interacciones ecológicas como la dispersión de semillas y
en general la funcionalidad de los ecosistemas que están siendo amenazados por
la defaunación y fragmentación del hábitat.
Palabras clave:
Oenocarpus bataua, frugivoría,
dispersión de semillas, defaunación, riqueza florística.
Abstract
Seed dispersal by animals is one of the most important
processes in tropical forests; it directly affects gene flow, diversity and
regeneration of populations. This interaction is more vulnerable to
large-seeded species, such as the Oenocarpus
bataua, rely on medium- and large-sized vertebrates for dispersal, at the
same time this animals are threatened by hunting, habitat loss and
fragmentation. The aim of this study was to compare the frugivory and seed
dispersal of O. bataua into two
regions with different condition, for which contrasted the results obtained by Rojas-Robles
et al. (2012) in a disturbed sub-Andean forest (Porce) with data recorded in a
conservation area in the llanos piedmont (Las Unamas). We did focal
observations of frugivory, camera trapping, assessed removal rates and
dispersal distances and did analysis of the spatial structure of seeds and
seedlings. We found that in Las Unamas, despite having greater richness of
wildlife, the frugivore assemblage registered to O. bataua consisted of four species (Sapajus apella, Dasyprocta
fuliginosa, Didelphis sp and Nasua Nasua) mainly medium size, while
in Porce by five species, mainly small rodents and marsupials. Although Porce
presented limited seed dispersal, the lower rates and distances of removal and
the shorter distances of seeds and seedlings to nearest adult reproductive were
registered in Las Unamas. These results allow the analysis of seed dispersal of
O. bataua as a complex process where
other aspects such as successional stage and plant community composition may be
affecting plant-animal interactions. Despite the limited dispersal of O. bataua in both areas studied, it is
an abundant species, almost permanent source of food for wildlife and a
structural element of the forest. We hope that such studies recognize the
importance of protecting areas that sustain ecological interactions such as
seed dispersal and overall functionality of the ecosystems that are threatened
by habitat fragmentation and defaunation.
Key words:
Oenocarpus bataua, frugivory, seed
dispersal, defaunation, plant richness.
INTRODUCCIÓN
La dispersión de
semillas es un proceso fundamental en la estructura y supervivencia de las
poblaciones vegetales. Cuando los frugívoros alejan las semillas del árbol
parental, otros procesos como la depredación (Beckman et al. 2012, Holl
y Lulow 1997, Janzen 1971), la germinación (Figueiredo 1993, McAlpine
y Jesson 2008), la colonización (Sagnard et al. 2007,
Wenny 2001) la competencia (Venable y Brown, 1993) y el flujo genético (Choo et al. 2012,
Karubian et al. 2010) están siendo influenciados. Así, la dispersión se
convierte en un proceso complejo que ayuda a mantener la dinámica de la
diversidad florística de los bosques tropicales (Malanson 1996, Terborgh
et al. 2002, Wright 2002).
Se ha reconocido
que los frugívoros al manipular los frutos, además de removerlos o alejarlos de
los factores de mortalidad denso-dependientes asociados a la cercanía al
parental (Connell 1971, Janzen 1970), pueden brindan otras ventajas. Algunos
roedores favorecen la germinación al roer y pelar la semilla (Smythe 1989),
otros alejan y entierran las semillas propiciando la germinación, pero además
permitiéndole escapar de predadores vertebrados e invertebrados en la fase de
pos-dispersión y además evitan la desecación (Asquith et al. 1999). También se
ha observado que ciertos roedores cuando remueven el mesocarpo eliminan las
larvas de insectos y evitan que estas penetren el endocarpo e incluso, se ha
reportado que existen dispersores que además de trasportar frutos llevan
consigo esporas de micorrizas esenciales en el ciclo de nutrientes de muchas
especies (Smythe 1989).
Se estima que entre el 51 y el 98 por ciento de los
árboles en los bosques neotrópicales son dispersados por fauna vertebrada (Stoner y Henry 2008), por lo tanto, una alteración en las comunidades
animales afectara la dispersión de semillas y los procesos que esta conlleva.
Asimismo, esta interacción mutualista puede estar afectada por eventos como la
fragmentación de hábitats (Albrecht et al. 2012,
Cramer et al. 2007, Jesus et al. 2012, McConkey et al. 2012), la cacería y defaunación (Holbrook y Loiselle 2009,
Vanthomme et al. 2010, Wang et al. 2007) e incluso la introducción de especies exóticas (McConkey et al. 2012,
Westcott y Fletcher 2011) y el cambio climático (Aitken et al. 2008, Hampe
2011).
Una de las
relaciones más estudiadas es la existente entre la defaunación y la dispersión
de semillas (Galetti et al. 2006,
Guimaraes Jr et al. 2008, Peres y Palacios 2007, Vargas 2008). Por ejemplo, se ha encontrado que para especies con
semillas grandes la probabilidad de remoción y enterramiento varía dependiendo
del nivel de defaunación, los frugívoros presentes y el tamaño de los
fragmentos (Galetti et al. 2006). Así, la remoción selectiva de frugívoros grandes por
cacería y la fragmentación, genera una disminución en el éxito reproductivo de
las plantas con semillas grandes (Forget y Jansen 2007) y en consecuencia, una reducción en las tasas de
crecimiento de las poblaciones (Brodie et al. 2009).
Las palmas en el
neotrópico son una importante fuente de alimento para una gran variedad de
frugívoros (Galetti y Aleixo 1998,
Zona y Henderson 1989). Entre ellas se destaca Oenocarpus bataua ampliamente distribuida
en las zonas bajas y algunas veces en las pendientes montañosas de la región
tropical suramericana (Henderson et al. 1995). Sus frutos se caracterizan por
la composición lipídica y proteica de alto valor nutritivo (Blaak 1992, Balick y Gershoff 1981),
por lo que se convierten en un excelente fuente alimenticia para la fauna
silvestre. Se han documentado alrededor de 12 especies de aves y 17 de
mamíferos consumiendo sus frutos y otras especies asociadas a la palma que la
usan para el forrajeo (Kahn y Granville 1992, Miranda et al. 2008, Zona y
Henderson 1989).
Sin embargo, son pocos los estudios de dispersión de semillas de esta especie
como el realizado por Rojas-Robles et al. (2012)
en un bosque subandino alterado.
En Colombia, O.
batua puede ser un elemento abundante u
ocasional en áreas boscosas relativamente conservadas, sin embargo, sus
poblaciones han sido reducidas por la explotación intensiva y por la
transformación y disminución de sus hábitats naturales (Rojas-Robles et al. 2008)
y con ello sus dispersores. Durante
esta investigación se identificó el ensamblaje de frugívoros y posibles
dispersores de O. bataua en un bosque
húmedo en buen estado de conservación en el piedemonte llanero. Se registraron
tasas, distancias y destinos de remoción y se realizó un análisis comparativo
con los resultados obtenidos por Rojas-Robles et al. (2012), en un bosque
alterado y menos conservado, teniendo en cuenta la composición faunística e
historia de intervención antrópica de las dos áreas. Los resultados obtenidos
en esta investigación contribuyen al escaso conocimiento que se tiene sobre la
ecología de la dispersión de esta palma aceitera promisoria. De esta forma, se
espera contribuir a la conservación de esta especie en ecosistemas naturales
amenazados por la fragmentación y la defaunación.
MATERIALES Y METODOS
Especie en estudio. O. bataua se distribuye ampliamente en Colombia en todas las zonas
de bosque húmedo de tierras bajas, llegando a ser común y localmente abundante
en áreas por debajo de los 1000 m (Galeano y Bernal 2010), incluyendo el
piedemonte llanero donde es conocida como Unama. Incluso, puede encontrarse en áreas
de mayor pendiente en bosques premontanos en la cordillera central (Rojas-Robles y Stiles 2009). Es monoica y presenta inflorescencias que alcanzan
hasta los 2 m de largo las cuales producen cada una cientos de frutos
elipsoides que alcanzan los 35.3±2.8mm de largo, 21.3±2mm de diámetro y 10.9±
2.1g de peso (Rojas-Robles et al. 2008) y sirve como alimento a la fauna silvestre frugívora en
los bosque donde se encuentra. El valor de la proteína de la pulpa es 40% mayor
que la proteína de la soya (Balick y Gerschoff 1981), por lo que se considera
una de las palmas más promisorias de Colombia. Además se han reportado una
amplia variedad de usos tradicionales, incluyendo medicinales, cosméticos y en
la construcción de viviendas y utensilios (Aguilar-Mena
2006, Bernal et al. 2011, Macía et al. 2011, Sosnowska y Balslev 2008). A pesar de ser una especie de amplia
distribución y uso por la fauna silvestre y comunidades humanas, solo se
encuentra en bosques primarios por lo que la fragmentación y extracción en su hábitat
son la principal amenaza para las poblaciones existentes.
Área de estudio. La comparación
se realizó en dos regiones contrastantes, la primera (Las Unamas) localizada en el piedemonte llanero, el cual corresponde a un corredor boscoso que ha permitido el
flujo dinámico de fauna entre la Amazonia y la Orinoquia. Sin embargo, la
deforestación lo ha reducido a fragmentos más o menos aislados sobre las
estribaciones de la cordillera oriental (McNish 2007). La investigación se
llevo a cabo en uno de los sitios mejor conservados del piedemonte en el departamento de Meta, Municipio de San Martín, correspondiente a la reserva Las
Unamas (3°34’ N 73°27’ Oeste). El área presenta alturas entre 260 y 300 m.s.n.m
y un promedio de temperatura anual entre 25°C y 28°C. En la zona la precipitación anual promedio varía entre los 2200 y 5100
mm y la humedad relativa alcanza valores de 85% en la época húmeda y 50-60% en
la estación seca (Reserva Natural Las Unamas 2006). El paisaje está
compuesto por un área boscosa de 2000 ha (Cormacarena 2006), que incluye un
fragmento continuo de 1071 ha (Ocampo 2009) conectado con bosques de galería,
matas de monte e inmersos en una matriz extensa de sabanas naturales y pastos introducidos destinados a la ganadería. La reserva colinda y se
conecta con otras dos áreas de protección (en total las tres áreas de reserva
abarcan 6887 ha (Fundación Horizonte Verde 2009)) por lo que el buen estado de
conservación sumado con la ausencia de cacería, convierten este lugar en un refugio para gran variedad de especies de
flora y fauna nativas desplazados de bosques aledaños que han sido sustituidos
por cultivos de pasto y palma africana (Reserva Natural Las Unamas 2006). O. bataua es el elemento característico del
dosel y subdosel en los bosques de la reserva, se observaron frutos maduros durante
todo el año, por lo que es probable que esta palma sea clave para el
mantenimiento de las relaciones tróficas de la fauna nativa presente en la
reserva. Dentro de la fauna registrada se reportan cinco especies de primates, cuatro
ungulados incluyendo Tapirus terrestris,
cuatro roedores incluyendo Dasyprocta
sp y Agouti sp, cuatro felinos (Puma yagourondi, Leopardus pardilis,
Leopardus weddy y Puma concolor)
entre otros grupos de mamíferos. Además de una gran variedad de aves que
incluye cuatro especies de tucanes, seis de psitácidos, entre otras especies
frugívoras de mediano tamaño (Reserva
Natural Las Unamas 2006).
La segunda área
de estudio (Porce) corresponde a un
bosque húmedo premontano (bh-PM) (Holdridge 1996), en la cuenca media del río
Porce (6°46’ norte, 75°06’ oeste), sobre la cordillera central andina al
nordeste del departamento de Antioquia. El área comprende varios fragmentos de
bosque remanente de propiedad de Empresas Públicas de Medellín (EPM) con una
extensión de 3019 hectáreas. Se presentan alturas entre 925 y 1100 m y la
temperatura promedio anual es de 22.7°C. La precipitación media anual en el
área es de 1915 mm y la humedad media mensual varía entre 77.9 y 100% (Rojas-Robles et al. 2008). Desde la década de los sesenta las coberturas han
cambiado desde la conversión de 100 ha de bosque primario intervenido a pastos,
luego a vegetación secundaria y nuevamente a pastos destinados a la ganadería.
Entre 1989 y 2001 se presentó una recuperación de la vegetación secundaria y
una disminución notable de los pastos (57% a 7%), como consecuencia de la
adquisición de predios por parte de EPM y su posterior abandono, sumado esto, a
las restricciones de uso (Agudelo y Restrepo 2004).
Aunque actualmente el área está relativamente protegida, su fragmentación por una
carretera principal, las actividades de cacería y extracción de las hojas de O. bataua y madera, se convierten en
amenazas permanentes para la conservación de este hábitat. O. bataua es un elemento característico de la zona registrando una
densidad promedio de 163 individuos adultos/ ha (Rojas-Robles et al. 2008) y una producción aproximada de 53.211 frutos/ha
(Rojas-Robles 2008) disponibles para la fauna silvestre. A pesar de que en Porce se registran tres
especies de tucanes y pavas (Corporación Ambiental 2001) y tres
primates, solo se han observado consumo y remoción de frutos por roedores o
marsupiales (Sciurus granatensis, Microsciurus mimulus, Dasyprocta
punctata y Proechimys sp. y
Marmosa robinsoni) (Rojas-Robles et al. 2012). En el área además se han encontrado carnívoros como Nasua nasua, Potos flavus, Cerdocyon thous,
Procyon cancrivorus y Leopardus pardalis (Rojas-Robles 2008).
Registro de frugivoría con trampas fotográficas. Para registrar los frugívoros
diurnos, nocturnos y poco conspicuos se emplearon trampas fotográficas con sensor de movimiento y calor. Las
cámaras se instalaron en el dosel apuntando hacia racimos maduros y en el suelo
dirigidas a montones de frutos previamente dispuestos, luego fueron dejadas
activas continuamente (día/noche). En Las
Unamas se totalizaron 135 días/noche de fototrampeo en 15 puntos diferentes
ubicados en el suelo del bosque y un esfuerzo similar en dosel de 142
días/noche, entre junio de 2011 y febrero de 2012. En Porce se totalizaron 165 días/noches de trabajo efectivo de las cámaras
entre agosto 2005 y junio 2006.
Observaciones focales de frugivoría. Se realizaron observaciones
focales de 6-10 de la mañana a palmas con racimos maduros y que presentaran
evidencia de consumo de frutos en el suelo. Para esto se emplearon binoculares
y se registraron los frugívoros visitantes, la hora de llegada, tiempo de
permanencia, tiempo consumiendo, número de frutos consumidos, llevados y
derribados. En Las Unamas y en Porce se empleo el mismo método alcanzando 40 y
90 horas de observación, respectivamente.
Medidas directas de dispersión de frutos. Con el fin de estimar las distancias y destinos de dispersión de las
semillas por mamíferos terrestres, se recolectaron, perforaron, marcaron y
colocaron 965 y 546 frutos maduros en el suelo del bosque en Las Unamas y
Porce, respectivamente. Para el marcaje, cada fruto fue atravesado con alambre
de pesca y a este se amarró un hilo resistente de 50 cm de largo, al final del
cual se colocó una cinta reflectiva (móviles). En otros, se amarró al alambre
un carretel de hilo que se dejo amarrado a la base de un arbusto, permitiendo
que el hilo saliera libremente (fijos) (Forget y Wenny 2005). La ubicación
exacta de cada fruto en el suelo se señalizó con banderines. Se dejaron mínimo
5 noches y finalmente se revisó si el fruto era removido. El fruto era buscado
en un radio de 10 m a partir de la ubicación del banderín, si no era hallado se
anotaba como dispersado más de 10 m. Para los frutos hallados, se registraba
que distancia era removido, a donde era llevado y en qué estado de consumo se
encontraba (pelado, roído, partido) (Silva y Tabarelli 2001).
Distribución espacial de semillas y plántulas. Para determinar patrones de
distribución de semillas y plántulas tanto en Las Unamas como en Porce, se
realizaron 3 parcelas de una hectárea cada una. Cada parcela se dividió en 100
cuadrantes de 10x10m y en el vértice de cada cuadrante se hizo una sub-parcela
de 1m2 para un total de 300 sub-parcelas en cada área de estudio. En
cada sub-parcela se contó el número de semillas y plántulas (hasta 40cm y una
hoja) y se midió la distancia del centro del cuadrante al vecino reproductivo
más cercano, es decir, la distancia a aquella palma que mostrara un evento
reproductivo relacionado con las semillas o plántulas halladas (racimos en el
tronco, racimos caídos o semillas-plántulas en el suelo del vecino reproductivo).
Para determinar si existían diferencias significativas entre las dos áreas
estudiadas se aplicó la prueba no paramétrica de Mann-Whitney con una p valor
de significancia de 0,05.
RESULTADOS
Registro de frugivoría con trampas fotográficas. En Las Unamas se registraron
ocho especies vertebradas, de las cuales Dasypus
novecintus y Dasyprocta fuliginosa tuvieron
la mayor cantidad de fotografías. Debido a la estructura de su aparato bucal, D. novecintus no puede ser considerado
frugívoro de O. bataua, sin embargo,
este mamífero puede estar ayudando a controlar las poblaciones de insectos
predadores tales como bruquidos que perforan las semillas y posiblemente a
reducir la agregación o densidad de las semillas en el suelo al remover y
escarbar.
Solo tres especies fueron
fotografiadas consumiendo frutos de O.
bataua: D. fuliginosa, Didelphis sp y N.
nasua (Tabla 1). Aunque Tayassu pecari no tuvo registros
consumiendo, no se descarta como frugívoro de esta palma en la zona. Por otra
parte, en Porce se registraron siete especies, de las cuales Sciurus
granatensis, Proechimys sp, Microsciurus mimulus,
Dasyprocta punctata y Marmosa robinsoni fueron fotografiadas
consumiendo.
En las Unamas la mayor cantidad
de registros y consumo se obtuvieron en el suelo, mientras que en el racimo
solo se tuvo un registro de visita de un ave nocturna. Esto contrasta con lo
encontrado en Porce (Rojas-Robles
et al. 2012), donde la mayor cantidad de
registros de consumo se presentó en el racimo, dado por la actividad de las
ardillas S. granatensis y M. mimulus.
Observaciones focales de frugivoría. La única especie que fue observada
directamente consumiendo en Las Unamas fue Sapajus
apella (antes clasificado como Cebus
apella, Defler 2012) Este primate fue observado solo dos veces consumiendo frutos verdes así como maduros de O. bataua, ingiriendo el mesocarpo sin
romper la semilla y dejándola caer al suelo bajo la palma. En una de las
visitas realizó principalmente actividades de forrajeo en las vainas de las
hojas buscando probablemente insectos y dedico menos tiempo al consumo de
frutos maduros de la palma.
Por otro lado en Porce se observaron tres especies
visitando los racimos maduros: la urraca Cyanocorax
affinis (7 visitas) y
las ardillas M. mimulus (68 visitas) y S. granatensis (22
visitas), siendo estas dos consumidoras y dispersoras de los frutos
desde cuatro hasta 63 metros de distancia del racimo (Rojas-Robles et al. 2012).
Medidas directas de dispersión de frutos.
En Las
Unamas, del total de frutos colocados solo fueron removidos el 17,6% de los
cuales 40 frutos no se encontraron, es decir, fueron dispersados más de 10m,
12,4 % fueron roídos o pelados, 0,1% se encontraron partidos y 1,04% fueron
enterrados, llevados a cuevas o subidos a ramas de árboles (Tabla 2). Los
frutos subidos a ramas pudieron ser llevados allí por primates, que se
observaron en el suelo, o roedores que no fueron registrados por las cámaras
trampa, ya que los frutos fueron roídos e incluso el cable con el que se
marcaron presentaba marcas de intento de cortarlo.
Por otro lado, se obtuvieron
mayores frecuencias en Porce donde de los 546 frutos marcados y colocados en el
suelo del bosque, el 26,6 % fueron dispersados y 18,13% fueron roídos o pelados
(Rojas-Robles et al. 2012) (Tabla 2). En general, la
cantidad de frutos dispersados en las dos áreas estudiadas fue
significativamente diferente (Mann-Whitney, p < 0,05).
Las distancias de remoción en Las
Unamas estuvieron entre los
0,1 m y 10 m, obteniendo una distancia promedio de 1,38 m (DE=1,93;
n=130), siendo las más frecuentes
aquellas que están en el rango de 0 a 3 m. En Porce la distancia media
de remoción de frutos fue 3,39 m (DE=5,71; n=125), con valores entre los 0,16 m
y los 53 m, la mayoría de las distancias no sobrepasaron los 8 m (Figura 1). Las distancias entre los dos sitios
mostraron diferencias significativas (Mann-Whitney, p < 0,05).
Distribución
espacial de semillas y plántulas. En promedio para Las Unamas se encontró una mayor cantidad de semillas
por metro cuadrado y un mayor porcentaje de subparcelas con semillas con
respecto a lo reportado para Porce (Rojas-Robles et al.
2012). Sin embargo, la distancia promedio de las semillas
al adulto reproductivo más cercano fue mayor en Porce que en Las Unamas. Por
otro lado, en Porce se observó una mayor cantidad de subparcelas con plántulas,
plántulas y densidad de estas que lo encontrado en Las Unamas. En general las
distancias encontradas en ambas áreas de muestreo son bastante heterogéneas
(Coeficiente de variación entre 68,8 y 105,5 %) (Tabla 3).
Las distancias de semillas y plántulas al adulto
reproductivo más cercano no mostraron diferencias significativas entre las dos regiones
estudiadas (Mann-Whitney, p > 0,05). En Las Unamas las distancias de las
semillas no excedieron los 25,6 m, mientras que en Porce se registraron
distancias hasta de 50 m. Para plántulas, en Las Unamas se registraron
distancias hasta de 50 m similar a lo encontrado en Porce (Figura 2).
DISCUSION
En
el trópico los vertebrados de mediano y gran tamaño son los principales agentes
dispersores de semillas grandes. Sin embargo, esta relación planta-animal está
amenazada por la cacería y la fragmentación de hábitat. O. bataua es una palma que se encuentra en bosques primarios siendo
abundante y rica fuente de alimento para la fauna silvestre, por lo que la
pérdida o reemplazo de dispersores afectaría la estructura de las comunidades y
a largo plazo podría ocasionar cambios evolutivos en las características de las
semillas afectando así procesos de germinación y establecimiento, como se ha
encontrado recientemente (Galetti et al. 2013).
Ensamblaje de frugívoros
y dispersores. Aunque los reportes puntuales de
frugivoría para O. bataua que abarcan
14 especies de aves y 13 de mamíferos (Bodmer 1991, Kahn y Granville 1992,
Peres 1994a, Sist 1989, Stevenson et al. 2000, Zona y Herderson 1989), sugieren
un variado y abundante ensamblaje de frugívoros, en este estudio realizado en
Las Unamas, que presenta un buen estado de conservación con alta riqueza faunística,
se registraron solo cuatro especies, la mayoría de mediano tamaño, consumiendo
y potencialmente dispersando frutos de O.
bataua. Por el contrario, en Porce cuya historia de disturbios indica un
menor estado de conservación se registraron cinco especies de frugívoros,
siendo la mayoría pequeños mamíferos.
De
las especies frugívoras de O. bataua
registradas en Las Unamas, todas pueden ser dispersoras de semillas de esta especie.
El género Dasyprocta que
presentó la mayor cantidad de registros de consumo, consume, dispersa y
entierra frutos de esta palma (Rojas-Robles et al. 2012, Vargas 2008) y de
otras palmas con semillas grandes (Andreazzi et al. 2009) olvidándolos muchas
veces y favoreciendo así el reclutamiento de las plántulas al escapar a
la depredación (Galetti et al. 2006, Smythe 1978), evitando la mortalidad
denso-dependiente (Schupp 1992) y depositandolas en sitios con microclimas
favorables para su germinación (Brewer y Rejmanek 1999, Galetti et al. 2006).
Por otro lado, Didelphis sp es dispersor potencial
de esta palma en Las Unamas, como ocurre con el marsupial M. robinsoni
en Porce. Se destaca el consumo por N. nasua que aunque no ha sido reportado
antes como consumidor ni dispersor de esta especie, puede estar diseminando las
semillas de O. bataua como lo hacen algunas especies del género Nasua
con otras especies de palma tales como Attalea butyracea, Syagrus
romanzoffiana y Oenocarpus
mapora (Andreazzi et al. 2009).
El
ensamblaje de frugívoros y dispersores para O.
bataua en Las Unamas puede ser más amplio que el registrado durante el
tiempo del estudio, si se considera la diversidad de fauna en el área. Especies
como T. pecari y Tayassu
tajacu consumen y dispersan los frutos de O. bataua en la Amazonia (Bodmer 1991,
Cabrera y Wallace 2007, Miranda et al. 2008, Painter 1998) y el Choco biogreográfico (Palacios-Mosquera
et al. 2010) aunque también depredan las semillas. Del mismo
modo, T. terrestris consume frutos de esta palma (Bodmer 1991,
Cabrera y Wallace 2007) y de otras palmas con semillas grandes,
defecándolas enteras y dispersándolas largas distancias (Fragoso 1997,
Galetti et al. 2001, Tobler et al. 2010). Mazama sp, presente en Las Unamas, también
ha sido reportado consumiendo frutos de O. bataua en bosques amazónicos (Bodmer 1991, Gayot
et al. 2004).
S.
apella fue el único
primate registrado consumiendo frutos de O. bataua en Las Unamas. Esta
especie consume frutos de O. bataua (Defler 2010), comiendo inclusive
semillas jóvenes (Peres 1994b), como se observó en Las Unamas. Otros primates
presentes en el área de estudio como, Saimiri sciureus, Aotus
brumbacki y Callicebus ornatus (Defler 2010), han sido reportados
como frugívoros de O. bataua.
Por otro lado, aves de talla media presentes en Las
Unamas son también conocidas frugívoras y dispersoras de esta palma, como Pionus
sp, Pionites melanocephala, Amazona ochrocephala, Ramphastus
tucanus y Penelope jacquacu
(Miranda et al.
2008, Sist y Puig 1987, Zona y Henderson 1989). Así, de acuerdo con los reportes
y la fauna presente en Las Unamas (Reserva Natural Las Unamas 2006), el
ensamblaje de frugívoros de O. bataua en la región está potencialmente
conformado por nueve especies de mamíferos y 14 de aves. Sin embargo, esto no
se observó durante el tiempo de muestreo probablemente por varias razones: tiempo
de duración del estudio asociada a disponibilidad de frutos, disponibilidad de
frutos de otras especies y competencia entre frugívoros.
Entre junio de 2011 y octubre de 2012 se realizó el
trabajo de campo en Las Unamas, periodo en el que fue posible verificar el buen
estado de conservación del área por medio de observaciones directas y de
huellas y rastros de la fauna vertebrada allí reportada. También se observó
durante este tiempo disponibilidad de frutos maduros de O. bataua en el
bosque, lo cual sugiere que durante todo el año esta palma puede ser una fuente
permanente de alimento para la fauna silvestre. Sin embargo, se requieren
estudios fenológicos para determinar si existen picos de producción anual de
frutos o si la palma presenta un patrón fenológico supranual como se ha
encontrado para esta especie (Rojas-Robles y Stiles 2009) en Porce y sí se
relaciona este con la actividad de los frugívoros.
Tasas
y distancias de dispersión y sus consecuencias en la distribución espacial. La limitada dispersión de O. bataua en Las Unamas
con respecto a Porce se corrobora en las menores tasas de dispersión, menores
distancias de dispersión y al adulto reproductivo más cercano y la mayor
densidad de semillas y subparcelas con semillas encontradas en Las Unamas.
Aunque O. bataua es una especie común en el
bosque continuo de Las Unamas, encontrándose hasta 45 individuos adultos/ha
(Moreno-Martínez 2011), en Porce se encontró en promedio 163 individuos adultos/ha
(Rojas-Robles et al. 2008), lo cual puede sugerir una mayor dependencia de la
fauna a esta palma en Porce y además una mayor probabilidad de registro de
eventos de frugivoría o dispersión. Por otra parte, esto se asemeja a lo
encontrado por Vargas (2008) en la Amazonia ecuatoriana, donde mientras la
mayoría de las especies de palmas disminuye su abundancia relativa en un bosque
con cacería, especies como O. bataua e Iriatea deltoidea tienden
a aumentar su abundancia.
Mientras que la densidad de
semillas y subparcelas con semillas fue mayor en Las Unamas, para las plántulas
esta relación cambio (Tabla 3). Es decir, es probable que en Porce exista mayor
probabilidad de establecimiento que se ve reflejada en una mayor densidad y
abundancia de plántulas en el bosque (56,06% de subparcelas con plántulas).
La limitada dispersión de semillas de O. bataua
en Porce (Rojas-Robles et al. 2012) y Las Unamas se refleja en la distribución
agregada de plántulas y juveniles en Porce (Rojas Robles et al. 2008) y Las Unamas
(Moreno-Martínez 2011). Así, las cortas distancias de dispersión y de semillas
y plántulas al adulto reproductivo más cercano, dadas por la ausencia de
animales de talla media y grande como dispersores y la abundante producción de
frutos (Rojas-Robles 2008) pueden ser dos factores que determinan la abundancia
y distribución de esta palma.
Otro
factor que puede influir sobre la dispersión de semillas de O. bataua. Se ha encontrado que la cacería, la fragmentación y
la tala selectiva afectan la dispersión de semillas, sin embargo, cada
disturbio por separado no tiene un efecto significativo sobre las tasas y
distancias de remoción (Markl et al. 2012). Es decir, la dispersión es un
proceso que debe ser entendido y analizado como parte de una red de
interacciones que definen la estructura y funcionalidad de los ecosistemas.
De
acuerdo con Markl et al. (2012) la mayoría de los estudios que comparan la
dispersión de semillas entre áreas perturbadas y no, tienen en cuenta el grado de
defaunación o cacería, la fragmentación, y la tala selectiva. Sin embargo, no tienen
en cuenta las interacciones y características de la comunidad vegetal, como la
composición y riqueza florística del hábitat y la competencia que puede existir
entre las plantas por dispersores. Esta situación puede ser fundamental al
comparar los resultados de Las Unamas con Porce ya que la riqueza y estado
sucesional de este último bosque es menor (Castaño y Riascos 2000).
Así, el
grado de conservación de Las Unamas también se refleja en la composición
florística de sus bosques que presenta muchos elementos de la Amazonía como Astrocaryum gynacanthum, Capirona decorticans, Hymenaea oblongifolia, Teobroma
subicanum, Parkia pendula y Couma macrocarpa (Ocampo 2009), además de otras
especies comunes en la Orinoquia como O. mapora, Bactris brongniartii,
Mabea nitida, Byrsonima japurensis, Terminalia amazonia y
Dialium guianensis (Reserva Natural Las Unamas 2006). En particular los
muestreos se realizaron en el fragmento boscoso continuo más grande que se
caracteriza por presentar un dosel cerrado y denso de hasta 35 m, un DAP
promedio de 1,5 m y donde predominan especies como Pseudolmedia laevis, Iryanthera laevis,
Virola sebifera (Ocampo 2009). En las
zonas boscosas hay 12 especies de palmas y 123 especies de árboles donde
predominan las familias
annonaceae, euphorbiaceae, burseraceae,
moraceae y fabaceae y otras como bombacáceas, lauraceas y sapotaceas que son
oferta alimenticia de frutos para la fauna de hábitos arborícolas y terrestres.
O. bataua es sin lugar a dudas un
componente importante, pues sus poblaciones representan un recurso para la
fauna además de ser un componente estructurantes de estos bosques, por lo que
una variación en sus interacciones ecológicas en respuesta a los disturbios
humanos se reflejara en la complejidad y funcionalidad de la totalidad del ecosistema.
Así, la conservación de áreas como Las Unamas y
Porce, que pueden considerarse como refugio para la fauna y en general para la
diversidad y funcionalidad de procesos ecológicos como la dispersión de
semillas, debe considerarse como una prioridad frente a los acelerados procesos
de pérdida de hábitat, fragmentación y defaunación.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá y
a Colciencias y el Programa Jóvenes Investigadores e Innovadores “Virginia
Gutiérrez de Pineda” que financiaron la investigación realizada en Las Unamas.
Además a todos los compañeros que nos acompañaron en campo y a Eduardo Encizo
por conservar ese hermoso lugar en el piedemonte llanero.
REFERENCIAS
Agudelo A, Restrepo J. 2004. Análisis multitemporal
de coberturas vegetales en un bosque húmedo tropical (Río Porce, Colombia) [Tesis
de Maestría]. [Medellín (Colombia)]: Departamento de Ciencias Forestales,
Universidad Nacional de Colombia. p. 37.
Aguilar-Mena Z. 2006. Influence of the
Huaorani on the conservation of Oenocarpus bataua, Arecaceae in Yasuni
National Park and Biosphere Reserve, Amazonian Ecuador. Lyonia, 10: 83-90.
Aitken SN, Yeaman S, Holliday JA, Wang T, Curtis-McLane
S. 2008. Adaptation, migration or extirpation: Climate change outcomes for tree
populations. Evolutionary Applications 1 (1): 95-111.
Albrecht J, Neuschulz E, Farwig N. 2012.
Impact of habitat structure and fruit abundance on avian seed dispersal and
fruit predation. Basic and Applied Ecology, 13 (4): 347-354
Andreazzi C, Pires A, Fernandez F. 2009. Mamíferos e palmeiras neotropicais: Interações
em paisagens fragmentadas. Oecologia
Brasiliensis, 13 (4): 554-574.
Asquith NM, Terborgh J, Arnold AE, Riveros CM.
1999. The fruits the agouti ate: Hymenaea courbaril seed fate when its
disperser is absent. Journal of Tropical Ecology, 15: 229-235.
Balick MJ, Gershoff S. 1981. Nutritional
evaluation of the Jessenia bataua palm. Source of high quality protein
and oil from tropical America. Economic Botany, 25: 261-271.
Beckman NG, Neuhauser C, Muller-Landau HC.
2012. The interacting effects of clumped seed dispersal and distance and
density-dependent mortality on seedling recruitment patterns. Journal of
Ecology, 100 (4): 862-873.
Bernal R, Torres C, García N, Isaza C,
Navarro J, Vallejo M, Galeano G, Balslev H. 2011. Palm Management in South
America. The Botanical Review, 77
(4): 607-646.
Blaak G. 1992. Extracción mecánica y perspectiva
para el desarrollo de una industria rural. En: Balick G, editor. Jessenia y
Oenocarpus: Palmas aceiteras neotropicales dignas de ser domesticada. Roma
(Italia): FAO Producción y protección vegetal. p. 63-64.
Bodmer RE. 1991. Strategies of seed dispersal and seed predation in amazonian
ungulates. Biotropica, 23 (3): 255-261.
Brewer SW, Rejmánek M. 1999. Small rodents as
significant dispersers of tree seeds in a Neotropical forest. Journal of
Vegetation Science, 10 (2):165-174.
Brodie JF, Helmy OE, Brockelman WY, Maron JL.
2009. Bushmeat poaching reduces the seed dispersal and population growth rate
of a mammal-dispersed tree. Ecological Applications,
19 (4): 854-863.
Cabrera W, Wallace R. 2007. Patrones fenológicos de
ocho especies de palmeras en un bosque amazónico de Bolivia. Revista Boliviana de
Ecología y Conservación Ambiental, 21: 1-18.
Castaño G, Riascos E. 2000. Índice de Valor de
Importancia. En: Urrego D, González C, editores. Estudios ecológicos en el área
de influencia del proyecto hidroeléctrico Porce II. Medellín (Colombia): Empresas Públicas de
Medellín. p. 47-57.
Connell JH. 1971. On the role of natural
enemies in preventing competitive exclusion in some marine animals y in rain
forest trees. En: Den Boer PJ, Gradwell GR, editores. Dynamics of populations:
Proceedings of the advanced study institute on dynamics of numbers of
populations. Wageningen (Paises Bajos): Center for Agricultural Publishing and
Documentation. P. 298-310.
Cormacarena. 2006. Resolución 2-6.06.0100 por medio
de la cual se autoriza la conformación de un núcleo de reubicación de fauna
silvestre. Villavicencio: Corporación para el desarrollo sostenible del área de
manejo especial La Macarena. Resolución 2-6.06.0100, expediente No.
5.5.2.4.06.001.
Corporación Ambiental Universidad de Antioquía.
2001. Plan de monitoreo y seguimiento del componente físico-biótica en la zona
del proyecto hidroeléctrico Porce II. Ejecución del Segundo Monitoreo de Fauna.
p. 45.
Cramer JM, Mesquita RC, Williamson B. 2007. Forest fragmentation differentially affects
seed dispersal of large and small-seeded tropical trees. Biological Conservation,
137: 415-423.
Choo J, Juenger TE, Simpson BB. 2012.
Consequences of frugivore-mediated seed dispersal for the spatial and genetic
structures of a neotropical palm. Molecular
Ecology, 21 (4): 1019-1031.
Defler T. 2010. Historia natural de los primates colombianos.
Bogotá (Colombia): Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias,
Departamento de Biología. p. 609.
Defler T. 2012. Studying primates in eastern
Colombia: thirty five years of a primatological life. Revista de la Academia
Colombiana de Ciencias, 36 (140): 421-434.
Figueiredo RA. 1993. Ingestion of Ficus
enormis seeds by howler monkey (Alouatta fusca) in Brazil: effects
on seed germination. Journal of Tropical Ecology, 9 (4): 541-543.
Forget PM, Wenny DG. 2005. How to elucidate
seed fate? A review of methods used to study seed removal and secundary seed
dispersal. En: Forget PM, Lambert JE, Hulme PE, Vander Wall SB, editores. Seed
fate. Predation, dispersal and seedling establishment. Londres (Inglaterra):
CABI. p. 379-393.
Forget PM, Jansen PA. 2007. Hunting increases
dispersal limitation in the tree Carapa procera, a Nontimber forest
product. Conservation Biology, 21 (1): 106-113.
Fragoso JM. 1997. Tapir-generated seed
shadows: scale-dependent patchiness in the Amazon rain forest. Journal of Ecology, 85: 519-529.
Fundación Horizonte Verde. 2009. Hectáreas
registradas en los títulos de propiedad de las Reservas Naturales. Nodo
Orinoquia de Resnatur. Bogotá: Fundación Horizonte Verde.
Galeano G, Bernal R. 2010. Palmas de Colombia, guía
de campo. Bogotá (Colombia): Universidad Nacional de Colombia, Facultad de
Ciencias, Instituto de Ciencias Naturales. p. 688.
Galetti M, Aleixo A. 1998. Effects of palm
heart harvesting on avian frugivores in the Atlantic rain forest of Brazil.
Journal of Applied Ecology, 35: 286-293.
Galetti M, Keuroghlian A, Hanada L, Morato MI.
2001. Frugivory and seed
dispersal by the lowland tapir (Tapirus terrestris) in Southeast
Brazil. Biotropica, 33 (4): 723-726.
Galetti M, Donatti CI, Pires AS, Guimarães Jr
PR, Jordan P. 2006. Seed survival and dispersal of an endemic Atlantic forest
palm: the combined effects of defaunation and forest fragmentation. Botanical
Journal of the Linnean Society, 151: 141-149.
Galetti M, Guevara R. Côrtes MC, Fadini R,
Von Matter S, Leite AB, Labecca F, Ribeiro T, Carvalho CS, Collevatti RG, Pires
MM, Guimarães Jr PR, Brancalion PH, Ribeiro MC, Jordano P. 2013. Functional
extinction of birds drives rapid evolutionary changes in seed size. Science 340
(6136): 1086-1090.
Gayot M, Henry O, Dubost G, Sabatier D. 2004.
Comparative diet of the two forest cervids of the genus Mazama in French
Guiana. Journal of Tropical Ecology, 20(1): 31-43.
Guimarães Jr PR, Galetti M, Jordano P. 2008. Seed dispersal anachronisms: Rethinking the fruits
extinct megafauna ate. PLoS ONE. 3 (3): e1745.
Hampe A. 2011. Plants on the move: The role
of seed dispersal and initial population establishment for climate-driven range
expansions. Acta Oecologica, 37 (6): 666-673.
Henderson A, Galeano G, Bernal R. 1995. Field
guide to the palms of the Americas. Princeton (USA): Princeton Univesity Press.
p. 352.
Holbrook KM, Loiselle BA. 2009. Dispersal in
a neotropical tree, Virola flexuosa (Myristicaceae): Does Hunting of
large vertebrates limit seed removal? Ecology,
90 (6): 1449-1455.
Holdridge L. 1996. Ecología basada en zonas de vida.
San José (Costa Rica): Instituto Interamericano de Cooperación para la
Agricultura. p. 216.
Holl KD, Lulow ME. 1997. Effects species,
habitat, and distance from edge on post-dispersal seed predation in a tropical
rainforest. Biotropica, 29 (4): 459-468.
Janzen DL. 1970. Herbivores and the number of
species in tropical forest. American Naturalist, 107: 501-528.
Janzen DL. 1971. Seed Predation by animals. Annual
Review of Ecology and Systematics, 2: 465-492.
Jesus FM, Pivello VR, Meirelles ST, Franco
GA, Metzger JP. 2012. The importance of landscape structure for seed dispersal
in rain forest fragments. Journal of Vegetation
Science [Internet]: 1-12. Fecha de acceso: 5 de julio de 2012. Disponible en: <http://dx.doi.org/10.1111/j.1654-1103.2012.01418.x>
Kahn F, Granville J. 1992. Palm communities in
the forest ecosystems of Amazonia. En: Kahn F, Granville J. (editors). Palms in
forest ecosystems of Amazonia. Berlin (Alemania): Springer Berlin Heidelberg. p.
41-89.
Karubian J, Sork V, Roorda T, Duraes R, Smith
TB. 2010. Destination-based seed dispersal homogenizes genetic structure of a
tropical palm. Molecular Ecology, 19:
1745–1753.
Macía M, Armesilla P, Cámara-Leret R,
Paniagua-Zambrana N, Villalba S, Balslev H, Pardo-de-Santayana M. 2011. Palm uses in northwestern South America: A quantitative
Review. The Botanical Review, 77 (4): 462-570.
Malanson GP. 1996. Effects of dispersal and
mortality on diversity in a forest stand model. Ecological Modelling, 87:
103-110.
Markl JS, Schleuning M, Forget PM, Jordano P,
Lambert JE, Traveset A, Wright SJ, Böhning-Gaese K. 2012. Meta-analysis of the effects
of human disturbance on seed dispersal by animals. Conservation biology, 26 (6):
1072-1081.
McAlpine K, Jesson L. 2008. Linking seed
dispersal, germination and seedling recruitment in the invasive species Berberis
darwinii (Darwin’s barberry). Plant Ecology, 197 (1): 119-129.
McConkey KR, Prasad S, Corlett RT,
Campos-Arceiz A, Brodie JF, Rogers H, Santamaria L. 2012. Seed dispersal in changing landscapes.
Biological Conservation, 146 (1): 1-13.
McNish T. 2007. Las aves de los llanos de la
Orinoquia. Bogotá (Colombia): M&B Ltda. p. 302.
Miranda J, Montaño F, Zenteno F, Nina H, Mercado J.
2008. El Majo (Oenocarpus bataua): una alternativa de biocomercio en
Bolivia. La Paz (Bolivia): TRÓPICO - PNBS - FAN. p. 99.
Moreno-Martinez F. 2011. Distribución espacial de
la palma Oenocarpus bataua (Arecaceae) en bosques conservados de
piedemonte llanero, Orinoquia Colombiana [Tesis de pregrado]. [Bogotá
(Colombia)]: Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia. p. 25.
Ocampo N. 2009. Contribución de los elementos
boscosos del paisaje a la avifauna de un bioma de sabana en San Martín (Meta,
Colombia) [Tesis de pregrado]. [Bogotá (Colombia)]: Carrera Ecología,
Pontificia Universidad Javeriana. p. 78.
Painter RL. 1998. Gardeners of the forest: Plant-animal interactions
in a neotropical forest ungulate community [Tesis de doctorado]. [Liverpool (Inglaterra)]: University of
Liverpool. p. 248.
Palacios-Mosquera L, Parra I, Mantilla-Meluk H.
2010. Datos preliminares sobre la abundancia relativa y caracterización del
hábitat de Tayassu pecari (Artiodactyla: Tayassuidae) en los municipios
del Medio Baudó y Cértegui en el Departamento del Chocó, Colombia. Bioetnia, 7 (1): 16-22.
Peres CA, 1994a. Composition, density, and fruiting
phenology of arborescent palms in an Amazonian terra firme forest. Biotropica,
26 (3): 285-294.
Peres CA. 1994b. Primate responses to phenological
changes in an amazonian terra firme forest. Biotropica, 26 (1): 98-112.
Peres CA, Palacios E. 2007. Basin-wide
effects of game harvest on vertebrate population densities in amazonian forest:
implications for animal-mediated seed dispersal. Biotropica, 39 (3): 304-315.
Reserva Natural Las Unamas [Internet]. 2006.
Reserva Natural Las Unamas. Fecha de acceso: 30 de marzo de 2013. Disponible
en: <http://www.lasunamas.com/habitat.html>.
Rojas-Robles R. 2008. Fenología, frugivoría,
dispersión de semillas y distribución espacial de la palma Oenocarpus bataua
en tres fragmentos de bosque subandino de Colombia [Tesis de doctorado].
[Bogotá (Colombia)]: Departamento de Biología, Facultad de Ciencias,
Universidad Nacional de Colombia. p. 95.
Rojas-Robles R, Correa A, Serna-Sánchez E. 2008.
Sombra de semillas, supervivencia de plántulas y distribución espacial de la
palma Oenocarpus bataua, en un bosque de los andes colombianos. Actualidades Biológicas, 30: 135-150.
Rojas-Robles R, Stiles FG. 2009. Analysis of
a supra-annual cycle: reproductive phenology of the palm Oenocarpus bataua
in a forest of the Colombian Andes. Journal of Tropical Ecology, 25 (01): 41-51.
Rojas-Robles R, Stiles FG, Muñoz-Saba Y.
2012. Frugivoría y dispersión
de semillas de la palma Oenocarpus bataua (Arecaceae) en un bosque de
los Andes colombianos. Revista de Biología Tropical, 60: 1445-1461.
Sagnard F, Pichot C, Dreyfus P, Jordano P, Fady
B. 2007. Modelling seed dispersal to predict seedling recruitment: Recolonization
dynamics in a plantation forest. Ecological Modeling, 203: 464–474.
Schupp EW. 1992. The Janzen-Connell model for
tropical tree diversity: population implications and the importance of spatial
scale. The American Naturalist, 140: 526-530
Silva MG, Tabarelli M. 2001. Seed dispersal,
plant recruitment and spatial distribution of Bactris acanthocarpa
Martius (Arecaceae) in a remnant of Atlantic forest in northeast Brazil. Acta
Oecologica, 22: 289-268.
Sist P, Puig H. 1987. Regeneration, dynamique
des populations et dissemination d´un palmier de Guyane française: Jessenia
bataua (Mart.) Burret subsp. ologocarpa (Griseb. & H.Wendl.).
Balick. Bull. Mus.natn. Hist. nat. Paris
4° ser. 9, sectión B. Adansonia, 3: 317-336.
Sist P. 1989. Strategies de regeneration de
quelques palmiers en foret Guyanaise [Tesis de doctorado]. [Paris (Francia)]:
Universidad de Paris. p. 297.
Smythe N. 1978. The natural history of the
Central America agouti (Dasyprocta punctata). Smithsonian Contributions
to Zoology, 257: 1-52.
Smythe N. 1989. Seed survival in the palm Astrocaryum
standleyanum: Evidencia for dependence upon its seed dispersers.
Biotropica, 21 (1): 50-56.
Sosnowska J, Balslev H. 2008. American palms
used for medicine, in the ethnobotanical and pharmacological publications. Revista Peruana de Biología, 15 (1): 143-146.
Stevenson PR, Quiñonez MJ, Ahumada JA. 2000. Influence of fruit availability on ecological
overlap among four neotropical primates at Tinigua National park, Colombia.
Biotropica, 32 (3): 533-544.
Stoner K, Henry M. 2008. Seed dispersal and
frugivory in tropical ecosystems [Internet]. International Commission on Tropical Biology and
Natural Resorces. Fecha de acceso: 28 de marzo de 2012. Disponible en <http://www.eolss.net/ebooks/Sample%20Chapters/C20/E6-142-TE-16.pdf>.
Terborgh J, Pitman N, Silman M, Schichter H, Nuñez
V. 2002. Maintenance of tree diversity in tropical forest. En: Levey DJ, Silva WR,
Galetti M, editores. Seed dispersal and frugivory: ecology, evolution and
conservation. Wallingford (Inglaterra):
CABI Publishing. p. 1-17.
Tobler MW, Janovec JP, Cornejo F. 2010. Frugivory
and seed dispersal by the lowland tapir Tapirus terrestris in the
peruvian amazon. Biotropica 42 (2): 215-222.
Vanthomme H, Bellé B, Forget PM. 2010.
Bushmeat hunting alters recruitment of large-seeded plant species in Central
Africa. Biotropica, 42 (6):
672-679.
Vargas JH. 2008. Defaunación de dasipróctidos y sus
consecuencias sobre la distribución y abundancia de palmas en el bosque
amazónico [Tesis de maestría]. [Santiago (Chile)]: Facultad de Ciencias,
Universidad de Chile. p. 34.
Venable DL, Brown JS. 1993. The population-dynamic functions of seed
dispersal. En: Fleming TH, Estrada A, editores. Frugivory and seed dispersal: Ecological
and evolutionary aspects. Dordrecht (Paises Bajos): Springer Science+Business
Media. p. 31-55.
Wang BC, Sork VL, Leong MT, Smith TB. 2007.
Hunting of mammals reduces seed removal and dispersal of the afrotropical tree Antrocaryon
klaineanum (Anacaridaceae). Biotropica, 39 (3): 340-347.
Wenny DG. 2001. Advantages of seed dispersal:
A re-evaluation of directed dispersal. Evolutionary Ecology Research, 3: 51-74.
Westcott DA, Fletcher CS. 2011. Biological
invasions and the study of vertebrate dispersal of plants: Opportunities and
integration. Acta Oecologica, 37 (6): 650-656.
Wright J. 2002. Plant diversity in tropical
forests: a review of mechanisms of species coexistence. Oecologia, 130 (1): 1-14.
Zona S, Henderson A. 1989. A review of
animal-mediated seed dispersal of palms. Selbyana, 11: 6-21.