Variación temporal de la
diversidad taxonómica y rasgos funcionales de los macroinvertebrados acuáticos
en ríos temporales en la isla de Providencia, Colombia
Temporal variation of taxonomic diversity and functional traits of
aquatic macroinvertebrates in temporary rivers on Old Providence Island,
Colombia
Angela
J. Motta Díaz 1,3, Magnolia Longo2,4, Nelson
Aranguren-Riaño1,5
Resumen
Los
ríos intermitentes en Colombia se localizan principalmente en zonas de bosque
seco, con relevancia en el ciclo hidrológico, el mantenimiento de la
biodiversidad y el suministro de agua en estas regiones. Aspectos del
funcionamiento de estos sistemas no se conocen, especialmente en zonas insulares.
Este trabajo describe los cambios en composición, diversidad y algunos rasgos
funcionales de los macroinvertebrados, relacionados con fluctuaciones de
caudal, en tres ríos de la isla de Providencia. Se realizaron muestreos en
temporada seca y temporada de lluvias. Se seleccionaron diez (10) rasgos
funcionales y 50 categorías que incluyen características tróficas,
fisiológicas, morfológicas, conductuales y del ciclo vital. El análisis de
componentes principales confirma una marcada estacionalidad asociada con la
variación de conductividad eléctrica, alcalinidad y oxígeno disuelto. Se
identificaron 60 géneros-morfotipos con mayor riqueza de quironómidos,
tricópteros y coleópteros. Según el análisis de correspondencia canónica, Chironomus, Pyrgophorus, Haitia y Dero se asociaron con valores altos en la
conductividad eléctrica, oxígeno disuelto y dureza total. Respecto a rasgos, en
la época seca predominaron mecanismos para resistir la desecación (capullos o
diapausa), reproducción asexual, ciclos de vida rápidos estacionales,
preferencia por sustrato hojarasca y hábito raspador, como: Ancylidae, Dero, Anopheles, Microvelia y Neritina. En
la época de lluvia se hallaron cuerpos con caparazón o estuches, ciclos de vida
lentos estacionales y hábito trófico colector recolector, como: Macrobrachium, Polypedilum, Helicopsyche, Beardius y Chironomus. Se concluye que la condición hidrológica incide en la
estructura y funcionalidad de los macroinvertebrados y que algunos rasgos
fisiológicos y de historias de vida son esenciales para permanecer en ambientes
temporales.
Palabras claves:
fauna bentónica, ambientes estacionales, ecología funcional, contenidos
estomacales, arroyos insulares
Abstract
Intermittent streams in Colombia are located
principally in dry forest zones and are important in maintaining the
hydrological cycle and sustaining biodiversity and the water supply for local
human populations. Some aspects of the functioning of these systems are not
known in detail, especially in insular areas. This study describes the changes
in the species composition, diversity, and some functional traits of
macroinvertebrates related to discharge fluctuations in three intermittent
streams on Old Providence Island. Sampling was performed during dry and rainy
seasons. Ten (10) and 50 functional traits categories were selected, including
trophic, physiological, morphological, behavioral and life cycle
characteristics. A principal component analysis confirmed a strong seasonality
associated with changes in electric conductivity, alkalinity, and dissolved
oxygen. Sixty genus-level morphotypes were identified, with highest diversity
in the Chironomidae (Diptera). According to a Canonical Correspondence Analysis,
Chironomus, Pyrgophorus, Haitia and Dero were associated with high values in
electrical conductivity, dissolved oxygen, and total hardness. With respect to functional traits, during dry
season mechanisms for resisting specialized to resist the desiccation (cocoon
or diapause), asexual reproduction, seasonal short life cycles, preferences for
litter microhabitat, and trophic habit scrapers redominated, such as Ancylidae, Dero, Anopheles, Microvelia and Neritina.
During rainy season bodies protected with shells or cases, seasonal long life
cycles, and trophic collectors were found, such as Macrobrachium, Polypedilum,
Helicopsyche, Beardius and Chironomus.
In conclusion, hydrological conditions affect the taxonomic and functional
structure of the macroinvertebrates, and some physiological traits and life
histories are essential for persistence in temporal environments.
Keywords: benthic fauna, temporary waters, functional ecology,
stomach contents, insular rivers and streams
INTRODUCCIÓN
Southwood
(1977) planteó la hipótesis del “hábitat
templet” en la cual expuso que las múltiples estrategias de los organismos
para sobrevivir surgieron desde un proceso de adaptación al hábitat que
conlleva una relación costo-beneficio. Además, afirmó que la heterogeneidad del
hábitat se puede considerar desde dos escalas: la espacial y la temporal. A
partir de ahí, se espera que las especies presentes en un determinado hábitat
tengan rasgos funcionales similares, independientemente de sus relaciones
filogenéticas (Townsend y Hildrew 1994). Un rasgo funcional es un atributo del
organismo, referente a su biología, fisiología y ecología, que repercute en el
crecimiento, la reproducción y la supervivencia a nivel individual (Violle et
al. 2007). Estos rasgos presentan un marco integrador que explica como los
cambios en sus características, asociados con variaciones ambientales,
responden tanto en el rendimiento del individuo en niveles de organización
superior como en la comunidad (Pla et al.
2012, Schmera et al. 2017).
Los
macroinvertebrados habitantes en ecosistemas lóticos de bajo orden se
desarrollan en un medio que cambia constantemente debido a la dinámica
hidráulica; por esto, exhiben rasgos funcionales variados (Junk et al. 1989,
Rodrigues-Capítulo et al. 2009, Tomanova et al. 2008). Así, los rasgos
funcionales tienen uso potencial como indicadores de perturbaciones físicas
naturales y/o antrópicas en los ríos (v.
g., temporalidad en el flujo de agua) y se proyectan como enfoque
complementario al taxonómico en el conocimiento del funcionamiento y condición
de los ecosistemas, ya que están directamente relacionados con aspectos
metabólicos del mismo, por tanto, ofrecen una perspectiva adecuada para conocer
el estado de un sistema (Bonada et al.
2006, Ding et al. 2017, Hooper et al.
2002, Luiza-Andrade et al 2017, Statzner et al. 2005).
En
ríos temporales (v. g. canales que
carecen de flujo superficial durante la temporada de sequía) los
macroinvertebrados expresan diferentes tipos de rasgos, tales como: adaptación
a la época de sequía mediante el desarrollo de rasgos de resistencia (v. g., características de los organismos
que les permiten permanecer en la comunidad después de una perturbación) y
rasgos de resiliencia (v. g.,
características de los organismos que les permiten recuperarse rápidamente de
la perturbación o evitarla) (Townsend y Hildrew 1994). Los rasgos que
predominan varían dependiendo de si la sequía es estacional predecible o si es
un evento impredecible (Bogan et al. 2015, Lake 2003). En general, se ha encontrado
en ecosistemas mediterráneos y templados que los rasgos funcionales asociados
con mayor adaptación a la temporalidad son: ciclos vitales flexibles
(sincronización de los ciclos de vida
acuáticos con las temporadas de lluvias), desarrollo ligado con la temperatura
del agua, diapausa, huevos protegidos contra la desecación y alto poder de
dispersión (Bonada et al. 2007,
Boulton 1989, Dézerald et al. 2015, Dole-Olivier et al. 1997, Lake 2003, McDonough et al. 2011, Stubbington et al. 2016, Williams y Hynes 1977), así como
alimentación de tipo generalista (Dieterich y Anderson 2000).
En
regiones secas, los ríos temporales presentan alta relevancia para los procesos
ecosistémicos que ocurren en la interfase agua-tierra, ya que sirven de hábitat
para animales y plantas; son zonas de procesamiento de nutrientes y están
unidos a otros sistemas perennes, siendo importantes en el lavado de material y
en la conectividad de la cuenca (Dieterich y Anderson 2000, Larned et al. 2010,
Skoulikidis et al. 2017). Por lo anterior, tienen características únicas que
los hacen excelentes sensores del cambio climático (Clifford 1966, Datry et al.
2016). En el caso particular de la isla de Providencia, los ríos y las
quebradas presentan una temporalidad marcada por cuatro meses de pluviosidad
mínima al año; esto hace que el recurso hídrico superficial se agote
transitoriamente y se formen así flujos intermitentes y efímeros.
Por
otro lado, los estudios sobre rasgos funcionales de macroinvertebrados en
sistemas insulares son escasos en Colombia (Longo et al. 2015); las pocas
investigaciones registradas se han centrado en uno o dos tipos de rasgos y se
han realizado principalmente en la isla Gorgona, Región Pacífica (Gómez-Aguirre
et al. 2009, Longo y Blanco 2009 y 2014a). En el caso particular de la isla de
Providencia, se conocen los trabajos de Cortés-Guzmán y Linares (2016),
Cortés-Guzmán y Ospina-Torres (2014) y Valencia y Campos (2007). Por esta
razón, es importante conocer la respuesta de los macroinvertebrados ante eventos
de perturbación natural, asociados con la variación temporal, en las
condiciones hidráulicas a partir de sus rasgos funcionales. Lo anterior ofrece
una base para el uso de los rasgos como elementos de biomonitoreo de estrés
hídrico, con implicaciones para la conservación y estrategias adecuadas de
manejo en los ríos de la isla de Providencia.
En el presente trabajo se formuló el interrogante ¿Cómo varían la composición, la diversidad y algunos rasgos funcionales de la comunidad de macroinvertebrados en función de los cambios temporales del hábitat relacionados con las fluctuaciones de caudal en tres ríos intermitentes? Como hipótesis, se planteó que la comunidad en la sequía presentará disminución en la riqueza y la diversidad, con dominancia de taxones, particularmente moluscos; los rasgos sobresalientes serán aquellos que confieren resistencia ante la disminución de oxígeno disuelto y al aumento de la conductividad eléctrica y la temperatura del agua, tales como: estructuras especializadas para acceder al oxígeno y resistir la desecación, hábito trófico colector−recolector y reproducción por medio de nidadas cementadas. En contraste, en la época de lluvias predominarán estructuras que confieren protección y adaptación a corrientes fuertes, hábito trófico colector−filtrador y ciclos de vida cortos y rápidos. Los objetivos fueron: a) determinar cambios en la composición, estructura y en los rasgos funcionales de la comunidad de macroinvertebrados, en función de las diferencias en caudal presentados durante dos períodos hidrológicos, en tres ríos, b) establecer las variables de hábitat que influyen en los cambios de estructura y de los rasgos funcionales de la comunidad.
Materiales
y métodos
Métodos de campo
Área de estudio.
El estudio se realizó en la isla de Providencia ubicada en el Mar Caribe
Occidental de Colombia (figura 1); tiene un área de 17,2 km2 y una
elevación máxima de 350 m s.n.m. La isla hace parte de una cordillera submarina
llamada “elevación de Nicaragua” (Nicaragua rise), que se extiende entre
Nicaragua y las islas de Jamaica, Haití y República Dominicana. El origen es
volcánico debido a fracturas tectónicas de la corteza oceánica ocurridas hace
aproximadamente 24 millones de años (Aguilera 2010).
El
relieve es quebrado, con una serranía conformada por tres ramales principales
en sentido oriente-occidente. Los ríos y las quebradas de la isla tienen un
carácter temporal. En general, los que están ubicados en la vertiente
occidental presentan mayor longitud, caudales perennes y coberturas ribereñas
más extensas, en comparación con los localizados en la vertiente oriental. Esto
se debe a que la vertiente occidental tiene menor exposición al flujo de los
vientos del oriente. Los suelos son poco profundos, con una capa vegetal
delgada y la textura varía desde franco arenoso hasta arcilloso (Aguilera 2010,
Gómez-López et al. 2012).
El
régimen de lluvias es monomodal. La época de lluvias ocurre desde mayo hasta
noviembre con promedios entre 121 y 307 mm/mes, siendo octubre el mes con mayor
pluviosidad (promedio: 301 mm). La época seca ocurre entre los meses de
diciembre y abril, con oscilaciones entre 23 y 94 mm/mes, con valores mínimos
en marzo (promedio: 24 mm/mes) (Gómez-López et al. 2012). La temperatura media anual de la isla es de 27,4 °C,
siendo junio, julio y agosto los meses con mayores valores (promedio: 28,1 °C)
y febrero es el mes con temperatura más baja (promedio: 26,5 °C).
Se
muestrearon tres ríos localizados en la vertiente occidental de la isla: (a)
Lazy Hill (13º 21´356´´N 81º 23´292´´W), (b) The peak (13º 20´602´´N 81º
22´121´´W) y (c) Old Town (13º 21´788´´N 81º 22´629´´W) (figura 1). Estos
sistemas se seleccionaron debido a que presentan intervención antrópica mínima
y tienen bosques ribereños primarios y secundarios extensos. Se muestreó en
tres tramos por cada río, localizados aproximadamente a 45, 33 y 10 m s.n.m. En
época seca no se encontró flujo base en los tramos altos, sólo había pozos
aislados en los tramos medios y bajos, así que el muestreo se realizó en ellos.
Con el fin de hacer una caracterización general de cada tramo, se registraron
algunas variables de hábitat sugeridas en Longo y Blanco (2009) (material
suplementario: Anexo 1).
Se
realizaron dos muestreos en el año 2013, en julio y en octubre. Con base en los
registros del Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales
(IDEAM), se determinó que el régimen de lluvias para este año fue atípico. Así,
el período de sequía se prolongó hasta el mes de julio; por tanto, los
muestreos se realizaron en dos épocas hidro-climáticas contrastantes: época
seca (julio: 27 mm) y época de lluvia (octubre: 165,8 mm) (figura 2).
Tratando
de abarcar la mayor diversidad de hábitats (rápidos y pozos) y de sustratos
(cantos, gravas, arenas, hojarasca, raíces y agua superficial), en cada tramo
se recolectaron muestras desde cada uno de los sustratos disponibles. En el
momento de la recolecta se integraron tres repeticiones por cada sustrato, con
una intensidad de muestreo de un minuto por cada una siguiendo el método
propuesto por Rodríguez-Capítulo et al. (2009). La recolecta se llevó a cabo
usando una red Surber de 1,44 m2 con 250 µm de ojo de malla. Así, en
octubre se muestrearon sobre rápidos (0,19−0,36 m/s) (18 muestras) y pozos
(0−0,18 m/s) (24 muestras), los sustratos: roca
≥ 0,3 m (17 muestras),
piedras
< 0,3 m (9
muestras), hojarasca (2 muestras), raíces ribereñas (7 muestras) superficie del
agua (5 muestras) y arenas (2 muestras). En julio se tomaron muestras de pozos
(28 muestras) a partir de los siguientes sustratos: roca
≥ 0,3 m (6 muestras),
piedras
< 0,3 m (4
muestras), hojarasca (9 muestras), macrófitos y algas filamentosas (3 muestras)
y en la superficie del agua (6 muestras), para un total de 52 muestras. Debido
a la agilidad de los decápodos para escapar de las redes, estos se capturaron
empleando trampas−bolsa con sebo (atún enlatado). Las muestras se etiquetaron y
preservaron en alcohol al 70%.
Variables físicas y
químicas. En
cada punto de muestreo se registraron las variables: pH y temperatura hídrica
con pH-metro (BOE 5190000), conductividad eléctrica (conductivímetro Hanna),
oxígeno disuelto mediante el método Winkler con Kit Aqua-Merck, la alcalinidad
y la dureza total mediante método colorimétrico con Kit Aqua-Merck. El caudal
se estimó solo en época de lluvias, mediante la relación área de sección y
velocidad de flujo (método de flotación) (Gore 2007).
Métodos de laboratorio
Identificación taxonómica.
Los macroinvertebrados fueron identificados hasta los niveles de género y morfotipo
con base en las claves de: Brinkhurst y Wetzel (1984), Byers y Gelhaus (2008),
Chen (2004), Courtney et al. (2008), Epler (1992), Fernández y Dominguéz
(2001), Gelthaus (2002), Gaviria (1993), McCafferty y Provonsha (1981) y Pennak
(1989). Para la identificación de oligoquetos y quironómidos se realizaron
montajes según los métodos sugeridos por Brinkhurst (1971) y Epler (1992),
respectivamente. Adicionalmente, se realizaron consultas a taxonómos expertos
para confirmar las determinaciones. Los organismos se
depositaron en la colección de referencia del Museo de Historia Natural
Luis Gonzalo Andrade, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia (números
de colección 324–451: B 3–13, HP 11–19, N 1–6, CO 1–2, N 1–2, CL 1, D 60–110, E
55–56, T 93–107, C 72–85, H 21–26, L 1–5, I 1–2 y De 1).
Determinación de rasgos. Se
utilizaron 55 categorías pertenecientes a 10 rasgos (material suplementario:
Anexo 2). Estos rasgos incluyen características tróficas (hábito trófico y tipo
de alimentación), fisiológicas (respiración), morfológicas (protección del
cuerpo), conductuales (tipos de movilidad y de fijación al sustrato), del ciclo
de vida (duración, número de ciclos reproductivos por año, estadios acuáticos,
tipo de reproducción, formas de resistencia) y ecológicas (micro-hábitats
preferenciales). Los rasgos fueron seleccionados teniendo en cuenta su posible
relación con la temporalidad del caudal, con el tipo de flujo y con las
variables físicas y químicas; para esto se consideraron los planteamientos de Beche
et al. (2006) y Bonada et al. (2007).
Los
rasgos medidos directamente fueron: micro-hábitats preferenciales, tipo de
alimentación y hábito trófico (material suplementario: Anexo 2). Los restantes,
asociados con el ciclo de vida y el comportamiento, se tomaron de las bases de
datos de rasgos de macroinvertebrados para Bolivia (Tomanova 2007), para
Estados Unidos (EPA, 2014) y para Europa (Tachet et al. 2000) y de
publicaciones sobre Gastropoda de Barroso y Matthews-Cascon (2009), Bichuette y
Trajano (2003), Blanco y Scatena (2007), Blanco et al. (2014), Boag y Pearlstone (1979), Dillon (2000) y Nava et al.
(2011); las publicaciones sobre Diptera consultadas fueron: Cranston (2010),
Deonier y Regensburg (1978), Foote (1990) y Tokeshi (1995); las de Hemíptera
fueron: Ditrich y Papácek (2009) y Muraji y Nakasuji (1990); para Malacostraca
fueron: Belvédère (2014) y Graziani et al. (1993).
La caracterización de los rasgos de alimentación y hábito trófico se realizó con base en los contenidos estomacales de 250 individuos pertenecientes a 29 taxones. Se tomaron entre 1 y 5 individuos de cada género por sustrato; a cada uno se le practicó una disección para extraer el material del estómago, el cual fue montado con glicerina en portaobjetos. Los montajes resultantes fueron dispuestos en microscopios, en los cuales, bajo observación a 400X, se seleccionaron 15 campos al azar teniendo como área fija la delimitada por los cubreobjetos. Así se determinó la cobertura relativa de cada categoría de ítem alimenticio (Chará-Serna et al. 2012 y Longo y Blanco 2014a). El hábito trófico se determinó de acuerdo con la información de contenidos estomacales y se complementó con datos publicados en Chará-Serna et al. (2012), EPA (2014), Longo y Blanco (2014), Merrit et al. (2008), Tachet et al. (2000) y Tomanova (2007).
Se hace notar que la asignación de grupos funcionales tróficos en su mayoría está adaptada de ecosistemas norteamericanos y europeos; por tanto, las asignaciones locales basadas en contenidos estomacales sirven para complementar o confirmar la información de la literatura de referencia.
Tratamiento de datos. Para
identificar tendencias y el grado de variabilidad espacio-temporal en los datos
físicos y químicos de los tres ríos, se empleó estadística descriptiva: media
aritmética y coeficiente de variación en porcentaje. Al mismo tiempo, para
reducir la dimensionalidad y establecer las
variables determinantes se realizó un Análisis de Componentes Principales (ACP) con
los datos físicos y químicos estandarizados (Guisande et al. 2011) mediante el programa Rstudio
(https://www.rstudio.com/). Luego, con el fin de conocer la existencia
de diferencias ambientales entre épocas se realizó una prueba de
Kolmogorov-Smirnov para dos muestras con cada una de las variables estudiadas
(Guisande et al. 2011).
En cuanto a la estructura de la comunidad de macroinvertebrados, se construyó una tabla de abundancias absolutas por taxón. Con base en ella se determinó el grado de similitud entre las épocas mediante la prueba ANOSIM. Para conocer cuáles fueron los taxones que caracterizaron los grupos se aplicó un Simper basado en una matriz de Bray-Curtis con 9999 permutaciones y con esto se identificaron los taxones que explicaron las diferencias (Clarke 1993); para estos análisis se utilizó el programa PRIMER 6. Se estimó el índice de Jaccard cualitativo entre épocas y se estimó la diversidad para cada época de muestreo a través de los índices de riqueza de Margalef y de diversidad de Simpson, mediante el programa PAST versión 3.13.
Con el fin de determinar las relaciones entre todas las variables ambientales con las abundancias se llevó a cabo un ACC (Análisis de Correspondencia Canónico) en el programa CANOCO 5; para la validación del mismo se utilizó la Cadena de Monte Carlo con 499 permutaciones. Se seleccionó este análisis teniendo en cuenta que los datos de abundancia tuvieron un gradiente de 4,7 unidades de desviación estándar; por ende, fue más adecuado usar un modelo unimodal −y no uno lineal− para el análisis (Lepŝ y Ŝmilauer 2003). En el ACC, el conjunto de datos ambientales fue centrado y estandarizado y los datos de abundancia fueron transformados con log10 (x + 1). Además, las especies raras fueron ponderadas y solo los taxones con mayor peso (con abundancias altas y mayor frecuencia) fueron tenidos en cuenta para el análisis.
Para
el análisis de los rasgos funcionales, cada taxón se catalogó de acuerdo con su
afinidad con cada una de las categorías por rasgo, siguiendo el enfoque de
codificación difusa: 0 (el taxón no tiene ningún vínculo con la categoría), 1
(vínculo débil), 2 (relación moderadamente fuerte) y 3 (vínculo fuerte con la
categoría). Este enfoque integra la plasticidad de cada taxón teniendo en
cuenta que este puede vincularse a más de una categoría por rasgo (Chevenet et
al. 1994). Con esta información se construyó una matriz de afinidad a los
rasgos por estación y se ponderaron los valores de la matriz con la abundancia
relativa de cada taxón por estación. Con esta última matriz se realizaron
diagramas de cajas y bigotes mediante el programa Rstudio de acuerdo con la
puntuación proporcional de cada categoría, y así se describió el comportamiento
general con los datos integrados de los tres ríos.
Para comprobar posibles diferencias en la frecuencia de aparición de los rasgos entre las épocas, considerando los datos integrados de los tres ríos, se realizó un análisis de Chi cuadrado (X2) para cada rasgo (Guisande et al. 2011), para lo cual se utilizó el programa SPSS Versión 12. Luego, con la base de datos estación-rasgo se realizó un ACD (Análisis de Correspondencia Difusa) en el programa Rstudio, con el cual se determinó la relación de dependencia entre los rasgos funcionales y la variación temporal. Por último, para estimar la asociación entre las variables ambientales con las categorías de los rasgos, se realizó un ACC usando la matriz de estación−rasgo. En el ACC, el conjunto de datos ambientales fue centrado y estandarizado y los datos de los rasgos fueron transformados con log10 (x + 1).
RESULTADOS
Variables fisicoquímicas. En
general, se observó una marcada estacionalidad en las condiciones físicas y
químicas de los tres ríos. Se registró ausencia de flujo base o muy bajo flujo
(0,81 L/s en The peak) en la época seca, con un consecuente aumento en la época
de lluvia cuando el caudal osciló entre 11,4 y 412,33 L/s (tabla 1). En el ACP,
el primer eje explicó el 57,8% y el segundo el 18,1% de la variabilidad; como
se esperaba, a lo largo del primer eje se observa la agrupación de las
estaciones según las concentraciones altas y bajas de oxígeno disuelto y de
iones, las cuales están directamente relacionadas con los cambios de precipitación
pluvial (figura 3). Las variables correlacionadas con ese primer eje, además
del oxígeno disuelto (2,0−5,8 mg/L), son la conductividad eléctrica
(122,7−1302,7 µS/cm), la dureza total (17,8−111 mg/L CaCO3) y la
alcalinidad (0,4−2,33 mmol/L) (tabla 1), las cuales presentaron diferencias
temporales significativas (tabla 2).
Composición taxonómica. Se
recolectaron en total 1.611 individuos distribuidos en 60 géneros/morfotipos.
Se resalta la riqueza del orden Diptera que representa al 36,7% del total de
taxones y en especial la familia Chironomidae con 13 géneros (tabla 3). Entre
las dos épocas fueron comunes 23 taxones (40% de similitud). En la época seca
se encontraron menos taxones exclusivos (7 géneros) y se determinó un aumento
en la abundancia total (1123 ind.), en comparación con la época de lluvia (30
géneros exclusivos y 493 ind. en total).
Se
registró variación temporal en la diversidad siendo los índices de riqueza de
Margalef y de diversidad de Simpson más altos en el periodo de lluvias con respecto
a la temporada seca (tabla 4). La abundancia total de la comunidad (Anosim R= 0,29, p = 0,003) así como la de cada taxón también tuvieron diferencias
entre ambas épocas, siendo Microvelia (Simper
contribución = 20%), Dero (Simper contribución = 15%), Pyrgophorus (Simper contribución = 8%), Lauterborniella
(Simper contribución = 6%) y Larsia (Simper contribución = 5%), los taxones que contribuyeron en
mayor grado a estas disimilitudes temporales. Microvelia, Dero y
Pyrgophorus fueron más abundantes en la época seca y Lauterborniella y Larsia
en la época de lluvia (tabla 3).
En
cuanto al ACC, la varianza total (inercia) de la abundancia de los
macroinvertebrados fue de 4,01. De ésta, el porcentaje explicado por las 6
variables fisicoquímicas fue del 38,80%. Por otro lado, el primer eje explicó
38,78% de la varianza y el segundo el 17,23%; además, según el test de
permutación de Monte Carlo, entre las abundancias con las variables
fisicoquímicas existe una relación significativa (p = 0,002). De esta manera, el primer eje se asoció positivamente
con altos valores en la dureza total, la alcalinidad y con la conductividad
eléctrica y con altos valores de abundancia de Chironomus, Ancylidae Mf., Pyrgophorus,
Haitia y Dero (figura 4).
Rasgos funcionales. De
acuerdo con los ponderados de aparición de los rasgos funcionales en los tres
sistemas de la isla de Providencia, las categorías dominantes por rasgo fueron:
preferencia por el microhábitat de rocas en rápidos, consumo de detritus fino y
grueso, hábitos tróficos colector−recolector y fragmentador, respiración por
tegumento, ningún tipo de protección del cuerpo y estuches−caparazones, forma
de desplazarse: andando, duración del ciclo de vida de más de un año, más de un
ciclo de vida por año, reproducción por nidadas cementadas o fijas y ninguna
forma de resistencia seguida de diapausa−latencia (figura 5).
En
cuanto a la variación temporal en la frecuencia de aparición de los rasgos se
resalta que, todos (p <
0,0001-0,0006), excepto los correspondientes a movilidad y fijación al sustrato
(p = 0,0256) y ciclos de vida por año
(p = 0,0682), presentaron diferencias
significativas entre las dos épocas (tabla 5).
Del
análisis de correspondencia difusa (ACD) (figura 6) se dedujo que en Lazy Hill
en la época de sequía (estaciones 1 y 2) sobresalieron los rasgos: ningún tipo
de protección del cuerpo (E4), resistencia contra la desecación en forma de
capullos (J2) y más de un ciclo de vida por año (H2); al igual que con forma de
movilidad volador (F1) (estación 3). Por otro lado, en época de lluvias, en
Lazy Hill (estación 5) resaltaron: reproducción por medio de nidadas cementadas
o fijas (I4), menos de un ciclo de vida por año (H1) y protección del cuerpo
fuerte con caparazón o estuche (E3); al mismo tiempo que (estación 6) duración
del ciclo de vida de más de un año (G1) y hábito trófico colector−recolector
(C1). En el río The Peak, en época seca (estación 8), los rasgos destacados
fueron: reproducción por medio de nidadas cementadas y fijas (I4) y protección
contra la desecación por medio de diapausa (J4); al mismo tiempo que (estación
9) duración de ciclo de vida de menos de un año (G2). En Old Town, en época
seca (16, 17 y 18), los principales rasgos fueron: hábito trófico raspador (C4)
y duración del ciclo de vida de menos de un año (G2).
En
cuanto al ACC, la varianza total de los rasgos funcionales fue de 0,48 y el
porcentaje de varianza explicado por las 6 variables fisicoquímicas fue de
45,8%. En el primer eje se explica 37,48% de la varianza y en el segundo, el
30,83% (figura 7). De esta manera, el primer eje se relacionó con valores bajos
de oxígeno disuelto y altos de dureza total, alcalinidad y con la conductividad
eléctrica, así como con alta frecuencia de las categorías de rasgos: forma de
resistencia a la sequía por medio de capullos (J2), formas de reproducción
asexual (I8), huevos aislados y libres (I2), huevos aislados, cementados (I3) y
preferencia hojarasca en pozos como microhábitat (A2). El segundo eje se
relacionó con valores altos de pH y temperatura hídrica y con alta frecuencia
del rasgo resistencia a la desecación por medio de células contra la
deshidratación (J3).
DISCUSIÓN
Variables físicas y
químicas. Se registró temporalidad en las
condiciones físicas y químicas, referida a diferencias en la cantidad o
presencia de flujo subsuperficial como consecuencia de los cambios en la
precipitación pluvial y en la temperatura ambiental, cambios que son típicos en
los bosques secos tropicales. En esta dinámica, uno de los procesos que cobra
relevancia es la descomposición de hojarasca que, en las temporadas secas, se
acumula en cantidades considerables en los pozos aislados que se forman debido
a la ausencia de caudal. En dichos pozos, entonces, no sólo sube la temperatura
del agua sino que también disminuyen las concentraciones de OD y aumentan las
de gas carbónico debido a la descomposición y se incrementa en aproximadamente
11 veces la conductividad eléctrica y siete veces la dureza total y la
alcalinidad, producto de la supresión de la dilución de iones provenientes de
la roca ígnea insular con un consecuente aumento del pH a unidades entre
neutras y alcalinas. A estas y otras modificaciones, tanto del canal
–incluyendo conexiones longitudinales y laterales−, como de las condiciones
físicas y químicas del agua, deben responder los diferentes organismos de los
macroinvertebrados para persistir y garantizar su progenie (Allan y Castillo
2007).
Macroinvertebrados. A
pesar del aislamiento de la isla de Providencia (a 271 km de Nicaragua y a 855
km de Colombia), la riqueza de taxones encontrada es alta en comparación con lo
registrado para otras islas tropicales tales como Gorgona (48
géneros/morfotipos Longo y Blanco 2014b). También influye en la riqueza y en la
abundancia encontrada, la estacionalidad del caudal; por tanto, la distancia al
continente y la estacionalidad de las lluvias podrían ser los filtros iniciales
para la colonización y el establecimiento de nuevos taxones en la isla.
De
acuerdo con Cortés-Guzmán y Ospina-Torres (2014), la fauna acuática de la isla
de Providencia es una combinación de elementos de Centroamérica, Suramérica y
Las Antillas, en la que Chironomidae, Coleoptera y Trichoptera figuran, al
igual que en este trabajo, entre los grupos más representativos por la riqueza
de géneros/morfotipos. En este trabajo, los taxones con mayor abundancia fueron
el oligoqueto Dero, el insecto Microvelia y el gastrópodo Pyrgophorus.
Ellos presentan distribuciones generalizadas a través de las islas del
Caribe y también son comunes en ríos intermitentes. En general, en las islas se
ha encontrado que la mayor riqueza reside en Insecta, puesto que los organismos
alados tienen rasgos funcionales que favorecen la movilidad en largas distancias
(Bass 2003, Longo et al. 2009). Sin
embargo, en la isla de Providencia se relata también la riqueza de Gastropoda
(9 géneros/morfotipos) y de Oligochaeta (5 géneros), organismos que tienen
distribución pasiva y rasgos –escasamente estudiados- que les permiten tolerar
y sobreponerse a la desecación, aprovechando los cambios en los niveles del
agua para reproducirse y redistribuirse aguas abajo (Longo et al. 2010).
En
cuanto a la variación estacional, se encontró menor riqueza de taxones en la
época seca, lo que podría asociarse, como ha sido sugerido en otras
investigaciones (Beche et al. 2006,
Bogan y Lytle, 2011, Covich 1998, Longo et al. 2010), con alternancia de
presencia–ausencia durante los periodos seco−lluvias, determinada por la
sensibilidad a la disminución o ausencia del caudal, momento con limitada
capacidad de sobrevivir en los pozos en donde se presentan bajas
concentraciones de oxígeno disuelto y altos valores de conductividad eléctrica,
de alcalinidad y de dureza total, entre otros. Una de las estrategias de los
insectos para sobrellevar la sequía es el proceso de emerger, así pasan la
temporada en el medio terrestre−aéreo. En contraste, se ha encontrado en
algunos ríos intermitentes del Mediterráneo que la riqueza de taxones aumenta durante
la época de sequía en comparación con la temporada de inundación, esto estaría
relacionado con la predictibilidad de la época de sequía en estos ecosistemas y
el papel de sistemas intermitentes como zonas de refugio de la fauna de
quebradas efímeras (Bogan et al. 2015, Bonada et al. 2007, Maasri et al 2008, Skoulikidis et al. 2017).
En
cuanto a los rasgos, se encontró que organismos como Ancylidae Mf., Pyrgophorus, Anopheles y Culex (presentes
únicamente durante la temporada seca) y Dero,
Haitia, Neritina, Labrundinia, Microvelia y Laccophilus (comunes a las épocas seca y de lluvias), poseen rasgos
de resistencia frente a las condiciones ambientales extremas de la época seca.
Por otro lado, la fauna que se encontró solo en época de lluvia (v. g. Macrobrachium, Polypedilum,
Corynoneuria, Helicopsyche y Farrodes)
tiene rasgos de resiliencia que le permite evitar estas condiciones. De esta
forma, en la época seca, Chironomus,
Ancylidae Mf., Pyrgophorus, Haitia, y Dero resistieron disminución en las concentraciones de oxígeno
disuelto y aumento en las concentraciones de dureza total y alcalinidad, así
como incrementos de la conductividad eléctrica. Esta resistencia se atribuye a
la presencia de estructuras tales como branquias (Dero, Ancylidae Mf., Pyrgophorus),
conchas para proteger el cuerpo o pigmentos como la hemoglobina (Chironomus), así como de mecanismos
especializados que les permiten salvaguardarse de dichas condiciones. Estas
formas de especialización de los macroinvertebrados ante las condiciones
físicas y químicas adversas encontradas en la isla de Providencia concuerdan
con lo hallado para ríos intermitentes de Australia, España y Estados unidos
(Beche et al. 2006, Bonada et al. 2007, Dézerald et al. 2015, Huryn et
al. 2008, Stubbington et al. 2016).
Así,
los rasgos que se asociaron con la época de sequía son: resistencia contra la
desecación en forma de capullos o estuches y diapausa, duración de ciclo de
vida de menos de un año y más de un ciclo de vida por año y el hábito
trófico−raspador. Por otro lado, las categorías que se asocian con la época de
lluvia son: duración del ciclo de vida de más de un año, menos de un ciclo de
vida por año, protección del cuerpo fuerte con caparazón o estuche y hábito
trófico colector−recolector. Lo anterior concuerda con lo encontrado por
Dezerald et al. (2015) y Stubbington et al. (2016) para ríos intermitentes y
Torrez-Zambrano y Torrez-Zambrano (2016) para ríos perennes.
Teniendo
en cuenta que en las dos épocas se presentaron, en proporción similar, organismos
que utilizan estuches o capullos, se destaca la importancia de esta adaptación
para sobrellevar tanto condiciones de sequía como de corriente en época de
lluvias. Así, se registra que algunas larvas de Chironomidae y ciertos
oligoquetos Naididae, construyen capullos de barro en el fondo de pozos con el
fin de hacer frente a las sequías prolongadas (Pennak 1989, Tokeshi 1995);
igualmente, Epler (1992) afirmó que los estuches transportables de Lauterboniella, hechos de pequeños
granos de arena, pueden servir como protección contra la corriente.
Adicionalmente, se registró en este trabajo la capacidad de Beardius para fabricar casas y
adherirlas a la hojarasca y dado que solo se encontraron en la época de
lluvias, se presumen que este estuche puede servir como adaptación a la
corriente y como una estrategia para captar alimento, ya que Beardius se alimenta de materia orgánica
particulada fina.
Otra
de las estrategias asociada con la época de sequía es la diapausa; así, por
ejemplo, se ha documentado que huevos del hemíptero Microvelia pueden entrar en diapausa en época de lluvias intensas y
permanecer así hasta que la velocidad del agua disminuya (Muraji y Nakasuji
1990). A pesar que la diapausa solo se asoció con organismos encontrados en la
época de sequía, se registra que Polypedium
(encontrado en la isla de Providencia durante las lluvias), también
presenta diapausa en forma de larva durante la temporada seca, la cual puede
durar incluso años y luego “emerge” inmediatamente cuando vuelven las lluvias (Huryn
et al. 2008). En América del Norte, organismos de este género son los primeros
en habitar los pozos después de una sequía extrema (Lampert y Sommer 2007).
En
cuanto a los ciclos de vida, según Hynes (1970), habría tres tipos: estacional
lento, estacional rápido y no estacional. En la isla de Providencia, los ciclos
de vida que se asociaron con las condiciones de temporalidad correspondieron a
los estacionales, los cuales se presentan de forma característica en organismos
que habitan sistemas lóticos intermitentes (Huryn et al. 2008, Jackson y
Sweeney 1995, McDonough et al. 2011).
De esta forma, en la isla de Providencia, en la época de sequía, se encontraron
ciclos rápidos-estacionales, considerando que la mayoría de individuos
completan su ciclo en menos de un año y en general tienen más de una generación
por año, tal es el caso de Microvelia,
Beardius y Chironomus. En cambio, en la época de lluvias, prevalecieron
organismos con ciclos de vida de más de un año, con menos de una generación por
año; este tipo de ciclo corresponde a lento estacional y es propio de Laccophilus, entre otros. Estos patrones concuerdan con lo
registrado por Bogan et al. (2015) y Dézerald et al. (2015) para ríos
intermitentes de Europa.
Respecto
al hábito trófico, en la época seca abundaron organismos raspadores, lo que
coincide con lo reportado por Muñoz (2003) para un río intermitente del
Mediterráneo. Dicha condición se asocia con el aumento de la productividad
primaria durante esta época. Igualmente, en los tres ríos de la isla de
Providencia, se evidenció alta proliferación de perifiton en la superficie de
la hojarasca y de las piedras durante esta época. En cambio, en la época de
lluvia, dominaron organismos colectores−recolectores que utilizan la MOPF como
recurso principal. Estos resultados concuerdan con lo registrado para quebradas
continentales de Colombia por Torrez-Zambrano y Torrez-Zambrano (2016). Sin
embargo, en estudios realizados en quebradas de la isla Gorgona (Longo y Blanco
2014b, Longo et al. 2015) y la parte central de los Andes colombianos
(Chará-Serna et al. 2012), destacan la riqueza y abundancia de los fragmentadores
especializados, diferente a lo observado en los arroyos de la isla de
Providencia, ya que los taxones tienen roles que combinan la fragmentación de
hojarasca y de MOPG con la recolecta y la recolección de MOPF desde los
sedimentos. En contraste, en ríos continentales e intermitentes de la zona
templada, la variación temporal en el hábito trófico está marcada por
organismos macrodepredadores en aguas bajas y por raspadores y filtradores en
aguas altas (Amundrud y Srivastava 2016, Bonada et al. 2007, Williams 1996).
Por
otro lado, los rasgos que se relacionan con bajas concentraciones de oxígeno
disuelto y con altos registros de conductividad eléctrica, dureza total y
alcalinidad, registrados para la época seca son: rasgos de historia de vida y
hábito trófico. Por ejemplo, Dero
puede sobrellevar la disminución en el nivel del agua y los cambios en las
condiciones físicas y químicas al utilizar la reproducción asexual para la
autoperpetuación (Armendáriz 2008, Christensen 1984); condición evidenciada
mediante la recolecta de organismos organizados en cadenas (zooides). Se
resalta también la hojarasca acumulada en los pozos durante la época seca ya
que jugó un papel relevante como alimento (tanto para fragmentadores como para
los raspadores y recolectores) y como sustrato (Blanco et al. 2015, Valencia et
al. 2009).
CONCLUSIONES
La
condición ambiental de los ríos está determinada por la temporalidad de las
lluvias con los consecuentes cambios del flujo superficial en el lecho, sumado
a la dinámica en la acumulación de hojarasca en los pozos aislados formados
durante la temporada seca, así como con las inundaciones en la época de
lluvias. Sin embargo, a pesar que los cambios son aparentemente extremos, cada
temporada es aprovechada por un grupo de taxones que a través de sus rasgos
aprovechan las circunstancias o sobreviven. De tal manera que los cambios no
son catastróficos para el mantenimiento de la diversidad taxonómica de la
comunidad.
Se
corroboró, en parte, que durante la época seca se presentaría menor diversidad
y riqueza de macroinvertebrados y que los rasgos funcionales asociados a esta
época confieren a los organismos resistencia ante condiciones extremas,
especialmente asociadas a la drástica variación del régimen hidrológico, altas
conductividades eléctricas y alcalinidad, y bajas concentraciones de oxígeno
disuelto. Mientras que los rasgos sobresalientes en la época de lluvia se
relacionan con la resistencia a velocidades de corriente altas (protección con
caparazón o estuches, ciclos de vida lentos estacionales, hábito trófico
colector recolector y ciclo de vida largo).
Se
recomienda para estudios posteriores sobre rasgos funcionales de
macroinvertebrados en ríos intermitentes insulares: a) realizar más muestreos
tratando de abarcar todo el ciclo de las lluvias durante varios años; b)
incluir muestras de la zona hiporreica y de fitotelmas; y c) evaluar el rasgo
funcional de movimiento hacia el mar (organismos diádromos y anádromos) y su
asociación con la temporalidad.
Agradecimientos
Los
autores agradecen a los revisores anónimos por los valiosos aportes realizados
al manuscrito. Al grupo de investigación UDESA de la UPTC por el apoyo
logístico en la realización del trabajo de campo y de laboratorio; a Rodulfo
Ospina, Mariano Michat, Patricia Torres, Silvia Mazzucconi y Raúl Campos por la
confirmación de las determinaciones taxonómicas de organismos pertenecientes a
Diptera, Coleoptera y Hemiptera; a Cesar Motta y Daniela Cortez por su apoyo en
la recolección de muestras y a los pobladores de la Isla Old Providence por su
guía e información acerca del área de estudio.
Referencias
Aguilera
M. 2010. Geografía económica del archipiélago de San Andrés, Providencia y
Santa Catalina. Cartagena (Colombia): Banco de la república: centro de estudios
económicos regionales (CEER). p.73.
Allan JD, Castillo MM. 2007. Stream Ecology: Structure
and function of running waters. Inglaterra: Chapman y Hall. p. 436.
Amundrud SL, Srivastava DS. 2016. Trophic interactions
determine the effects of drought on an aquatic ecosystem. Ecology,
97 (6): 1475-1483. DOI: 10.1890/15-1638.1
Armendáriz
LC. 2008. Ciclo de vida de Dero (Aulophorus) costatus
Marcus, 1944 (Tubificidae, Oligochaeta) en un cuerpo de agua con vegetación
flotante en las talas, Argentina. Gayana (Concepción), 72 (1): 23-30.
Barroso
CX, Matthews-Cascon H. 2009. Spawning and intra-capsular development of Neritina
zebra (Bruguière, 1792) (Mollusca: Gastropoda: Neritidae) under laboratory
conditions. Invertebrate Reproduction and
Development, 53 (3): 137-143.
Bass D. 2003. A Comparison of Freshwater
Macroinvertebrate Communities on Small Caribbean Islands. BioScience, 53 (11):
1094-1100. DOI: 10.1641/0006-3568(2003)053[1094:ACOFMC]2.0.CO;2
Beche LA, Mcelravy EP, Resh VH. 2006. Long‐term seasonal variation in the biological traits of
benthic‐macroinvertebrates in two Mediterranean‐climate streams in California, USA. Freshwater
Biology, 51 (1): 56-75.
Belvédère TT. 2014. Reproductive Biology, Ecology and
Brief Description of the Alien Isopoda Sphaeroma (Walkeri, Stebbing
1905) in Tunis Southern Lagoon (Tunisia: Central Mediterranean). Paripex: Indian Journal of Research,
3 (8): 175-179.
Bichuette ME, Trajano E. 2003. A population study of
epigean and subterranean Potamolithus snails from southeast Brazil
(Mollusca: Gastropoda: Hydrobiidae). Hydrobiologia, 505 (1-3): 107-117. DOI: 10.1023/B:HYDR.0000007299.26220.b8
Blanco JF, Scatena FN. 2007. The spatial arrangement
of Neritina virginea (Gastropoda: Neritidae) during upstream migration
in a split‐channel reach. River Research and Applications, 23
(3): 235-245.
Blanco JF, Tamayo S, Scatena FN. 2014. Phenotypic
variability of the shell in Neritinidae (Gastropoda: Neritimorpha) in Puerto
Rican rivers. Revista de Biología Tropical, 62 (Suppl
2): 53-68.
Blanco
JF, Contreras E, Giraldo LP. 2015. El flujo y la transformación de la materia orgánica:
proceso ecosistémico maestro en las cuencas pericontinentales. En: Lasso CA,
Blanco-Libreros JF y Sánchez-Duarte P. XII. Cuencas pericontinentales de
Colombia, Ecuador, Perú y Venezuela. Colombia: Instituto de Investigación de
Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. p. 171-188.
Boag DA, Pearlstone PS. 1979. On the life cycle of Lymnaea
stagnalis (Pulmonata: Gastropoda) in southwestern Alberta. Canadian Journal
of Zoology, 57 (2): 353-362.
Bogan MT, Lytle DA. 2011. Severe drought drives novel
community trajectories in desert stream pools. Freshwater Biology, 56 (10):
2070-2081.
Bogan MT, Boersma KS, Lytle DA. 2015. Resistance and
resilience of invertebrate communities to seasonal and supraseasonal drought in
arid‐land headwater streams. Freshwater Biology, 60 (12):
2547-2558.
Bonada N, Prat N, Resh V, Statzner B. 2006.
Developments in aquatic insect biomonitoring: a comparative analysis of recent
approaches. Annual Review of Entomology, 51: 495-523. DOI: 10.1146/annurev.ento.51.110104.151124
Bonada N, Rieradevall M, Prat N. 2007.
Macroinvertebrate community structure and biological traits related to flow
permanence in a Mediterranean river network. Hidrobiologia, 589: 91-106. DOI: 10.1007/s10750-007-0723-5
Boulton A. 1989. Over-summering refuges of aquatic
macroinvertebrates in two intermittent streams in Central Victoria.
Transactions of The Royal Society of South Australia, 113: 23-34.
Brinkhurst RO. 1971. A guide for the identification of
British aquatic Oligochaeta. Toronto: Freshwater Biological Association. p. 55.
Brinkhurst RO, Wetzel MJ. 1984. Aquatic Oligochaeta of
the world: supplement a catalogue of new freshwater species descriptions, and
revisions. Sidney: Canadian Technical Report of Hydrography and Ocean Sciences
No. 44. p. 109.
Byers GW, Gelhaus JK. 2008. Tipulidae. En: Merrit RW,
Cummins KW, Berg MB. An introduction to the aquatic insects of North America.
USA: Kendall Hunt Publishing Company. p. 773-800.
Chará-Serna AM, Chara JD, Zúñiga MDC, Pearson RG,
Boyero L. 2012. Diets of leaf litter-associated invertebrates in three tropical
streams. Annales de Limnologie-International Journal of Limnology, 48 (2):
139-144. DOI: 10.1051/limn/2012013
Chen WY. 2004. Insecta:
Diptera, Tipulidae. En: Yule CM, Yong HS.
Freshwater invertebrates of the Malaysian region.
Kuala Lumpur: Academy of Sciences Malaysia. p. 775-785.
Chevenet F, Dolédec S, Chessel D. 1994. A fuzzy coding
approach for the analysis of long-term ecological data. Freshwater Biology, 31:
295-309.
Christensen B. 1984. Asexual propagation and
reproductive strategies in aquatic Oligochaeta. Hydrobiologia, 115 (1): 91-95. DOI: 10.1007/BF00027898
Clarke KR. 1993. Non-parametric multivariate analysis
of changes in community structure. Australian Journal of Ecology, 18:117-143.
Clifford H. 1966. The Ecology of Invertebrates in an
Intermittent Stream. Investigations of Indiana lakes y streams, 7 (2): 57-98.
Cranstons_Chiropage [Internet]. 2010. UC Davis
Department of Entomology and Nematology. Fecha
de acceso: 21 de octubre de 2014. Disponible en:
<http://chirokey.skullisland.info/references/>
Cortés-Guzmán
D, Ospina-Torres R. 2014. Comunidades de macroinvertebrados acuáticos en
quebradas de la Isla de Providencia, mar Caribe colombiano. Intropica, 9: 9-22.
DOI:
10.21676/23897864.1421
Cortés-Guzmán
D, Linares EL. 2016. Gasterópodos dulceacuícolas de Providencia, archipiélago
de San Andrés, Providencia y Santa Catalina, Colombia. Acta Zoológica Mexicana
(n. s.), 32 (1): 101-110.
Courtney
GW, Webb DW, Merrit RW. 2008. Aquatic
Diptera. En: Merritt RW, Cummins KW, Berg MB. An Introduction to the Aquatic Insects
of North America USA: Kendall - Hunt Publishing Company. p. 687-772.
Covich AP. 1988. Geographical and historical
comparisons of neotropical streams: biotic diversity and detrital processing in
highly variable habitats. Journal of
the North American Benthological Society, 7 (4): 361-386. DOI: 10.2307/1467297
Cummins KW. 1973. Trophic relations of aquatic
insects. Annual Review of Entomology, 18 (1): 183-206.
Datry T, Fritz K, Leigh C. 2016. Challenges, developments
and perspectives in intermittent river ecology. Freshwater Biology, 61 (8):
1171-1180. DOI: 10.1111/fwb.12789/full
Deonier DL, Regensburg JT. 1978. Biology and immature
stages of Parydra quadrituberculata (Diptera: Ephydridae). Annals of the
Entomological Society of America, 71 (3): 341-353.
Dézerald O, Céréghino R, Corbara B, Dejean A, Leroy C.
2015. Functional trait responses of aquatic macroinvertebrates to simulated
drought in a Neotropical bromeliad ecosystem. Freshwater Biology, 60 (9):
1917-1929. DOI: 10.1111/fwb.12621
Dieterich M, Anderson N. 2000. The invertebrate fauna
of summer-dry streams in western Oregon. Archiv
für Hydrobiologie, 147 (3): 273-295. DOI: 10.1127/archiv-hydrobiol/147/2000/273
Dillon RT. 2000. The ecology of freshwater molluscs.
Cambridge: Cambridge University Press. p. 509.
Ding N, Yang W, Zhou Y, González-Bergonzoni I, Zhang
J, Chen K, Vidal N, Jeppesen E, Liu Z, Wang, B. 2017. Different responses of
functional traits and diversity of stream macroinvertebrates to environmental
and spatial factors in the Xishuangbanna watershed of the upper Mekong River
Basin, China. Science of The Total Environment, 574: 288-299. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2016.09.053
Ditrich T, Papácek M. 2009. A question of voltinism of
Microvelia reticulata (Veliidae) and Mesovelia furcata
(Mesoveliidae) (Heteroptera: Gerromorpha) in Central Europe. České Budějovice,
20-23.
Dole-Olivier M, Marmonier P, Beffy J. 1997. Response
of invertebrates to lotic disturbance: is the hyporheic zone a patchy refugium?
Freshwater Biology, 37 (2): 257-276.
EPA. 2014. [Internet]. United States Environmental
Protection Agency. Fecha de acceso: 1 de octubre de
2014. Disponible en: <http://www.epa.gov/ncea/global/traits/>
Epler JH. 1992. Identification manual for the larval
Chironomidae (Diptera) of Florida. Orlando:
Departament of environmental regulation state of Florida. p. 526.
Fernández
H, Domínguez E. 2001. Guia para la identificación de los artrópodos bentónicos
suramericanos. Tucumán: Universidad Nacional de Tucumán- Facultad de Ciencias
Naturales e Instituto M. Lillo. p. 654
Foote BA. 1990. Biology and immature stages of Coenia
curvicauda (Diptera: Ephydridae). Journal of the New
York Entomological Society, 98 (1): 93-102.
Gaviria
EA. 1993. Claves para las especies colombianas de las familias Naididae y
Tubificidae (Oligochaeta, Annelida). Caldasia, 17 (2): 237-248. DOI: 10.15446/caldasia
Gelthaus JK. 2002. Manual for identification for
aquatic Crane Fly larvae for southeastern United States. Durham: Carolina Area Benthological
Workshop. p. 206.
Gómez-Aguirre AM, Longo-Sánchez MC, Blanco JF. 2009.
Macroinvertebrate assemblages in Gorgona Island streams: spatial patterns
during two contrasting hydrologic periods. Actualidades
Biológicas, 31 (91): 161-178.
Gómez-López
D, Segura-Quintero C, Sierra-Correa P, Garay-Tinoco J. 2012. Descripción física
del archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. En: I. y.
Coralina, Atlas reserva de la biosfera seaflower: Archipielago de San Andrés,
Providencia y Santa Catalina. Santa Marta: Instituto de Investigaciones Marinas
y costeras "Jose Benito Vives de Andréiss" INVEMAR y corporación para
el Desarrollo Sostenible del Archipiélago de San Andrés Providencia y Santa
Catalina -CORALINA-. Serie de Publicaciones Especiales de INVEMAR. p. 35-53.
Gore
JA. 2007. Discharge measurements and streamflow analysis. En: Hauer FR and
Lamberti GA. Methods in stream ecology. San
Diego (USA): Academic Press. p. 51-79.
Graziani
CA, Chung KS, De Donato M. 1993. Comportamiento reproductivo y fertilidad de Macrobrachium
carcinus (Decapoda: Palaemonidae) en Venezuela. Revista Biología Tropical,
41 (3): 657-665.
Guisande C, Vaamonde A, Barreiro A. 2011.
Tratamiento de datos con S, STATISTICA y SPSS. España: Ediciones Díaz de
Santos. p. 933.
Hooper
DU, Solan M, Symstad A, Diaz S, Gessner MO, Buchmann N. 2002. Species diversity, functional diversity and ecosystem
functioning. En: M. Loreau, S. Naeem, y P. Inchaust, Biodiversity and ecosystem functioning: synthesis and perspectives.
United States: Oxford University Press. p. 195-208.
Huryn AD, Wallace JB, Anderson NH. 2008. Habitat, life
history, secondary production and behavioral adaptation of aquatic insect. En:
Merrit RW, Cummins KW y Berg MB. An introduction to the aquatic insects of
North America. USA: Kendall Hunt Publishing Company. p. 55-104.
Hynes HB. 1970. The ecology of stream insects. Annual
Review of Entomology, 15 (1): 25-42.
Jackson JK, Sweeney BW. 1995. Egg and larval
development times for 35 species of tropical stream insects from Costa Rica.
Journal of the North American Benthological Society, 14 (1): 115-130. DOI: 10.2307/1467728
Junk WJ, Bayley PB, Sparks RE. 1989. The flood pulse
concept in river-floodplain systems. Canadian special publication of fisheries
and aquatic sciences, 106 (1): 110-127.
Labbe T, Fausch KD. 2000. Dynamics of intermittent
stream habitat regulate persistence of a threatened fish at multiple scales. Ecological Applications, 10 (6):
1774–1791.
Lake P. 2003. Ecological effects of perturbation by
drought in flowing waters. Freshwater
Biology, 48: 1161-1172.
Lampert W, Sommer U. 2007. Limnoecology: The ecology
of lakes and stream. New York: Oxford University Press. p. 323.
Larned ST, Datry T, Arscott DB, Tockner K. 2010.
Emerging concepts in temporary‐river
ecology. Freshwater Biology, 55 (4): 717-738. DOI: 10.1111/j.1365-2427.2009.02322.x
Lepŝ J, Ŝmilauer P. 2003. Multivariate analysis of
ecological data using CANOCO. Cambridge: Cambridge
University Press. p. 269.
Longo
M, Blanco J. 2009. Sobre los filtros que determinan la distribución y la
abundancia de los macroinvertebrados diádromos y no-díadromos en cada nivel
jerarárquico del paisaje fluvial en islas. Actualidades
Biológicas, 31 (91): 179-195.
Longo
M, Blanco J. 2014a. Shredders are
abundant and species-rich in tropical continental-island low-order streams:
Gorgona Island, Tropical Eastern Pacific, Colombia. International Journal of
Tropical Biology and Conservation, 62: 85-105. DOI:
10.15517/rbt.v62i0.15980
Longo M, Blanco J. 2014b. Patterns at Multi-Spatial
Scales on Tropical Island Stream Insect Assemblages (Gorgona Island Natural
National Park, Colombia, Tropical Eastern Pacific). Revista
de Biología Tropical, 62 (Suppl. 1): 65-83. DOI:
10.15517/rbt.v62i0.15979
Longo
M, Cortés-Guzmán D, Contreras E, Motta A, Blanco-Libreros JF, Lasso CA, Ospina
R. 2015. La entomofauna y otros macroinvertebrados acuáticos de sistemas
insulares y pericontinentales de las cuencas del Pacífico y Caribe, Colombia.
En: Lasso CA, Blanco-Libreros JF y Sánchez-Duarte P. XII. Cuencas
pericontinentales de Colombia, Ecuador, Perú y Venezuela. Colombia: Instituto
de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. p. 141-169.
Longo
M, Gómez-Aguirre A, Blanco J, Zamora-González H. 2009. Cambios multianuales y
espaciales de la composición y estructura del ensamblaje de insectos acuáticos
en las quebradas perennes de la Isla Gorgona, Colombia. Actualidades
Biológicas, 31 (91): 141-160.
Longo
M, Zarnora H, Guisande C, Ramírez JJ. 2010. Dinámica de la comunidad de
macroinvertebrados en la quebrada Potrerillos (Colombia): Respuesta a los
cambios estacionales de caudal. Limnetica, 29 (2): 195-210.
Luiza-Andrade
A, de Assis Montag LF, Juen L. 2017. Functional
diversity in studies of aquatic macroinvertebrates community. Scientometrics,
111 (3): 1643-1656 DOI 10.1007/s11192-017-2315-0
Maasri A, Dumont B, Claret C, Archambaud-Suard G,
Gandouin E, Franquet É. 2008. Tributaries under Mediterranean climate: their
role in macrobenthos diversity maintenance. Comptes Rendus Biologies, 331 (7):
547-558. DOI: 10.1016/j.crvi.2008.04.009
McCafferty P, Provonsha A. 1981. Aquatic Entomology.
Boston: Science Books International. p. 449.
McDonough O, Hosen J, Palmer M. 2011. Temporary
streams: The hydrology, geography and ecology of non-perennially flowing
waters. En: Elliot H, y Martin L. River ecosystems: Dynamics, management and
conservation. Hauppauge, NY: Nova Science Publishers, Inc. p. 259-290.
Merrit RW, Cummins KW, Berg MB. 2008. An introduction
to the aquatic insects of North America. USA: Kendall Hunt Publishing Company.
p. 1158.
Muñoz I. 2003. Macroinvertebrate community structure
in an intermittent and a permanent Mediterranean streams (NE Spain). Limnetica,
22 (3-4): 107-116.
Muraji M, Nakasuji F.
(1990). Effect of photoperiodic shifts on egg production in a
semi-aquatic bug, Microvelia douglasi (Heteroptera: Veliidae). Applied
Entomology and Zoology, 25 (3): 405-407.
Nava M, Severeyn H, Machado
N. 2011. Nava, M.,
Distribución y taxonomía de Pyrgophorus platyrachis (Caenogastropoda:
Hydrobiidae), en el Sistema de Maracaibo, Venezuela. Revista de Biología
Tropical, 59 (3): 1165-1172.
Pennak R. 1989. Fresh Water
Invertebrates of the United States - Protozoa to Mollusca. New York: John Wiley
y Sons, INC. p. 628.
Pla L, Casanoves F, Di Rienzo J. 2012. Quantifying
Functional Biodiversity. Venezuela: Springer. p. 96.
Rodrigues-Capítulo
A, Muñoz I, Bonada N, Gaudes A, Tomanova S. 2009. La biota de los ríos: los invertebrados.
En: Elosegi A, Sabater S. Conceptos y técnicas en ecología fluvial. España:
Fundación BBVA. p. 253-270.
Schmera
D, Heino J, Podani J, Erős T, Dolédec S. 2017. Functional diversity: a review of methodology and current knowledge in
freshwater macroinvertebrate research. Hydrobiologia, 787 (1): 27-44. DOI: 10.1007/s10750-016-2974-5
Skoulikidis NT, Sabater S, Datry T, Morais MM,
Buffagni A, Dörflinger G, Zogaris S, Sánchez-Montoya MM, Bonada N, Kalogianni
E, Rosado J, Vardakas L, De Girolamo AM, Tockner K. 2017. Non-perennial
Mediterranean rivers in Europe: status, pressures, and challenges for research
and management. Science of The Total Environment, 577: 1-18. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2016.10.147
Southwood TE. 1977. Habitat, the templet for ecological.
Journal of Animal Ecology, 46:
337-365.
Statzner B, Bady P, Dolédec S, Schöll F. 2005.
Invertebrate traits for the biomonitoring of large European rivers: an initial
assessment of trait patterns in least impacted river reaches. Freshwater
Biology, 50 (12): 2136-2161.
Stubbington R, Gunn J, Little S, Worrall TP, Wood PJ.
2016. Macroinvertebrate seedbank composition in relation to antecedent duration
of drying and multiple wet‐dry cycles in
a temporary stream. Freshwater Biology, 61 (8): 1293-1307.
Tachet H, Richoux P, Bournaud M, Usseglio-Polatera P.
2000. Invertébrés d’eau douce: systématique, biologie, écologie. París: CNRS
Editions.
Tokeshi M. 1995. Life cycles and population dynamics.
En: Armitage PD, Cranston P, Pinder LC. The Chironomidae: biology and ecology
of non-biting midges. Londres: Chapman y Hall. p. 225-251.
Tomanova S. 2007. Functional aspect of
macroinvertebrate communities in tropical and temperate running waters. [PhD thesis].
[Brno (Czech Republic)]: Masaryk
University.
Tomanova
S, Usseglio-Polatera P. 2007. Patterns of
benthic community traits in neotropical streams: relationship to mesoscale
spatial variability. Fundamental and Applied Limnology. Archiv für Hydrobiologie,
170 (3): 243–255. DOI: 10.1127/1863-9135/2007/0170-0243
Tomanova
S, Moya N, Oberdorff T. 2008. Using
macroinvertebrate biological traits for assessing biotic integrity of
neotropical streams. River
Research and Applications, 24 (9): 1230-1239.
Torres-Zambrano
NN, Torres-Zambrano DR. 2016. Macroinvertebrados acuáticos de la quebrada Los
Alisos, Firavitoba-Boyacá. Intropica,
11: 47-56. DOI: 10.21676/23897864.1860
Townsend CR, Hildrew AG. 1994. Species traits in
relation to a habitat templet for river. Freshwater
Biology, 31: 265-275.
Valencia D, Campos M. 2007. Freshwater prawns of the
genus Macrobrachium Bate, 1868 (Crustacea: Decapoda: Palaemonidae) of
Colombia. Zootaxa, 1456: 1-44.
Valencia
SM, Pérez GA, Lizarazo PX, Blanco JF. 2009. Patrones espacio-temporales de la
estructura y composición de la hojarasca en las quebradas del Parque Nacional
Natural Gorgona. Actualidades Biológicas, 31(91): 197-211.
Violle
C, Navas ML, Vile D, Kazakou E, Fortune C, Hummel I, Garnier E. 2007. Let the concept of trait be functional! Oikos, 116 (5): 882-892.
Williams D. 1996. Environmental constraints in
temporary fresh waters and their consequences for the insect fauna. Journal of the North American Benthological
Society, 15 (4): 634-650.
Williams D, Hynes HB. 1977. The ecology of temporary
streams II. General remarks on temporary streams. Internationale Revue der gesamten Hydrobiologie und Hydrographie, 62
(1): 53-6.
Figura 1. A.
Ubicación geográfica del Archipiélago de San Andrés y Providencia en el mar
Caribe de Colombia. B. Localización
de los ríos Lazy Hill, The Peak y Old Town.
Figura 2.
Valores mensuales totales de precipitación (mm) en el año 2013 registrados en
la estación San Felipe del IDEAM, isla de Providencia. Meses de muestreo: julio
y octubre. Tomado de: Banco de Datos del Instituto de Hidrología, Meteorología
y Estudios Ambientales (IDEAM).
Figura 3.
Análisis de componentes principales (ACP) de las variables físicas y químicas
en los ríos de estudio. Variables, T: temperatura, Cd: conductividad eléctrica,
Dr: dureza, Al: alcalinidad, O: oxígeno disuelto. Ríos, LS: Lazy Hill en epoca
seca, LL: Lazy Hill en epoca de lluvia, PS: The Peak en época seca, PL: The
Peak en época de lluvia, OS: Old Town en época seca, OL: Old Town en época de
lluvias. Varianza explicada Comp. 1 = 57,82% y Comp. 2 = 18,14%.
Figura 4.
Análisis de correspondencia canónica (ACC) entre las variables ambientales y la
abundancia de los taxones. Varianza explicada Comp. 1 = 38,8% y Comp. 2 =
17,23%. Test de permutación Monte Carlo p = 0,002. Para géneros de coleópteros, A. adulto. L. larva.
Figura 5.
Diagrama de caja y bigotes para los ponderados de aparición de las categorías
de cada rasgo funcional en los tres ríos. A.
A2: Hojarasca corriente lenta y nula, A4: Macrófitos, algas filamentosas
corriente lenta, A5: Piedras < 0,3 m Corriente lenta, A6: Ramas, raíces
corriente lenta y nula, A7: Rocas ≥ 0,3 m Corriente lenta y nula, A8: Rocas ≥
0,3 m Corriente rápida, A9: Superficie del agua en corriente lenta y nula. B. B1: Partículas de sedimento, B2:
Detritus fino, B3: Detritus grueso, B4: Microfitas, B5: Macrófitos, B6:
Microinvertebrados, B7 Macroinvertebrados. C.
C1: Colector-recolector, C2: Colector-filtrador, C3: Fragmentador, C4:
Raspador, C5: Perforador, C6: Predador. D.
D1: Tegumento, D2: Branquias, D3: Plastron, D4: Estigmata, D5: Tubo de
respiración. E. E1: Cuerpo
esclerotizado, E2: Moderada esclerotización, E3: Fuerte (estuche, caparazón),
E4: Sin adaptación. F. F1: Volador
F2: Nadador de superficie F3: Nadador completo F4: Caminador F5: Excavador
epibentónicos F6: Excavador endobentónicas F7: Temporalmente fijo al sustrato. G. G1: ≤ 1 año, G2: > 1 año h. H1: ≤
1, H2: > 1. I. I1: Ovoviviparidad,
I2: Huevos aislados y libres, I3: Huevos aislados, cementados, I4: Nidadas,
cementadas o fijas, I5: Nidadas, libres, I6: Nidadas, en la vegetación, I7:
Nidadas, terrestre, I8: reproducción asexual. J. J1: Estatoblastos, gémulas, J2: Capullos, J3: Células contra
deshidratación, J4: Diapausa o de latencia, J5: Ninguna.
Figura 6.
Agrupación de las categorías de rasgos de macroinvertebrados en relación con la
variación temporal en los ríos de estudio de la isla de Providencia, basado en
el Análisis de Correlación fuzificado. Los cuadrados grandes representan los
códigos de las categorías mencionados en la Figura 5 y los cuadrados pequeños
señalan las estaciones. 1, 2, 3:
Lazy Hill en época seca; 4, 5, 6, 7:
Lazy Hill en época de lluvia; 8, 9, 10,
11, 12: The Peak en época seca; 13,
14, 15: The Peak en época de lluvia; 16,
17, 18: Old Town en época seca; 19,
20, 21: Old Town en época de lluvias. Porcentaje de inercia proyectado: eje
1 (37,77%), eje 2 (17,63%). (Para los códigos de los rasgos ver Figura 5).
Figura 7.
Análisis de Correspondencia Canónica (ACC) entre las variables ambientales y
las categorías de los rasgos funcionales de los macroinvertebrados muestreados
en tres ríos de la isla de Providencia, Colombia. Varianza explicada Comp. 1 =
37,48% y Comp. 2 = 30,83%. Test de permutación Monte Carlo p= 0,004. (Para los
códigos de los rasgos ver Figura 5).
Tabla 1.
Media aritmética y coeficiente de variación (considerando época seca y de
lluvias) para cada una de las variables físicas y químicas medidas en los ríos
Lazy Hill, The Peak y Old Town, Isla de San Andrés, Colombia. T: temperatura
hídrica (°C), Cd: conductividad eléctrica (µs/cm), Dr: dureza total (mg/L CaCO3),
Al: alcalinidad (mmol/L), O2: oxígeno disuelto (mg/L), Ca: caudal
(L/s).
|
Época |
Río |
|
T |
Cd |
pH |
Dr |
Al |
O2 |
Ca |
|
Seca |
Lazy Hill n=3 |
|
26,80 |
1302,67 |
7,46 |
111,00 |
2,33 |
2,00 |
0,00 |
|
|
CV |
1,35 |
50,78 |
1,71 |
75,71 |
49,49 |
25,00 |
0,00 |
|
|
|
The Peak n=5 |
|
26,70 |
444,00 |
7,55 |
57,20 |
1,80 |
2,74 |
0,81 |
|
|
CV |
1,09 |
15,90 |
1,32 |
16,92 |
17,12 |
51,59 |
0,15 |
|
|
|
Old Town n=3 |
|
27,13 |
950,00 |
7,05 |
94,00 |
1,47 |
3,00 |
0,00 |
|
|
CV |
1,49 |
0,21 |
1,88 |
5,92 |
3,94 |
24,04 |
0,00 |
|
|
Lluvias |
Lazy hill n=3 |
|
26,98 |
123,28 |
7,28 |
22,25 |
0,38 |
5,88 |
412,33 |
|
|
CV |
1,72 |
17,08 |
5,40 |
40,00 |
40,00 |
8,15 |
50,27 |
|
|
|
The peak n=3 |
|
26,80 |
122,77 |
7,19 |
17,80 |
0,37 |
4,50 |
11,04 |
|
|
CV |
0,99 |
18,20 |
2,29 |
0,00 |
15,75 |
29,40 |
0,10 |
|
|
|
Old town n=3 |
|
26,43 |
193,50 |
6,80 |
29,67 |
0,40 |
5,07 |
NA |
|
|
CV |
2,74 |
52,19 |
6,22 |
34,64 |
43,30 |
7,98 |
NA |
Tabla 2.
Resultados de significancia de la prueba de Kolmogorov-Smirnov para dos
muestras entre las variables físicas y químicas registradas en dos épocas
hídricas en tres ríos en la Isla de Providencia, Colombia. D: Diferencia
máxima.
|
Variables |
D |
p |
|
Temperatura hídrica |
0,15 |
0,99873 |
|
Conductividad eléctrica |
1,00 |
0,00001 |
|
pH |
0,54 |
0,06200 |
|
Dureza |
0,91 |
0,00009 |
|
Alcalinidad |
1,00 |
0,00001 |
|
Oxígeno disuelto |
0,81 |
0,00073 |