Identificación de Anopheles spp. (Diptera:Culicidae) presentes en áreas endémicas de transmisión de malaria en Turbo, Antioquia y su infección con Plasmodium spp.
DOI:
https://doi.org/10.17533/udea.acbi.v44n116a05Palavras-chave:
identificación, COI, mosquito, paludismo, vectoresResumo
La malaria es un grave problema de salud pública en Colombia, con Plasmodium falciparum y P. vivax como los parásitos responsables del 97% de los casos. En el año 2019 el departamento de Antioquia presentó 7076 casos de malaria, siendo el municipio de Turbo uno de los más afectados. El objetivo de esta investigación fue determinar las especies de Anopheles spp. presentes en áreas endémicas de transmisión de malaria en Turbo, Antioquia, y evaluar su infección natural con Plasmodium spp. Se realizaron cuatro muestreos entre 2015 y 2016; los mosquitos fueron recolectados en el intradomicilio, peridomicilio y animales de corral; además, se realizó búsqueda activa de especímenes inmaduros en criaderos naturales. Se recolectaron 121 mosquitos adultos, pertenecientes a cuatro especies, An. albimanus (n=117), An. triannulatus s.l. (n=1), An, apicimacula s.l. (n=1) y An. pseudopunctipennis s.l. (n=2). Igualmente, se recolectaron 65 larvas pertenecientes a tres especies, An. albimanus (n=58), An. triannulatus (n=1) y An. apicimacula (n=6). Ninguno de los especímenes recolectados fue encontrado infectado con Plasmodium. Anopheles albimanus podría ser el principal vector de malaria en las localidades estudiadas. Posiblemente, An. pseudopunctipennis s.l. puede jugar un papel en la transmisión de malaria en presencia de personas infectadas y con altas densidades. Las bajas densidades de mosquitos encontradas en este estudio indican que las estrategias de control desarrolladas en los años 2014-2015, por las instituciones de salud locales, con Bacillus sphaericus e insecticidas están resultando eficaces.
Downloads
Referências
Ahumada, M. L., Orjuela, L. I., Pareja, P. X., Conde, M., Cabarcas, D. M., Cubillos, E. F. G., López, J.A., Beir, J. C., Herrera, S., & Quiñones, M. L. (2016). Spatial distributions of Anopheles species in relation to malaria incidence at 70 localities in the highly endemic Northwest and South Pacific coast regions of Colombia. Malaria Journal, 15, 407. https://dx.doi.org/10.1186/s12936-016-1421-4
Álvarez, N., Rosero, D., Gómez, G., & Correa, M. (2011). Detección de mosquitos Anopheles infectados naturalmentecon Plasmodium spp. en Puerto Libertador, Córdoba, Colombia. Hechos Microbiológicos, 2, 27–35. https://revistas.udea.edu.co/index.php/hm/article/view/12647
Brasil, P., Zalis, M., Pina-Costa, A., Machado-Piqueira, M., Bianco-Junior, C., Silva, S., Lisboa-Areas, A.L., Pelajo-Machado, M., Madureira-de-Alvarenga, D.A., Faria-da-Silva-Santelli, A. C., Gomes-Albuquerque, H., Cravo, P., Vieira-Santos-de-Abreu, F., Lourenço-de-Oliveira, R., Ferreira-Alves-de-Brito, C., Ferreira-da-Cruz, M.F., Culleton, R., & Daniel-Ribeiro, C. T. (2017). Plasmodium simium causing human malaria: a zoonosis withoutbreak potential in the Rio de Janeiro Brazilian Atlantic forest. The Lancet Global Health, 5(10), e1038–e1046. https://doi.org/10.1016/S2214-109X(17)30333-9
Centers for Disease Control and Prevention. (2017). Malaria. https://www.cdc.gov/parasites/malaria/index.html
Coetzee, M., Estrada-Franco, J. G., Wunderlich, C. A., & Hunt, R. H. (1999). Cytogenetic evidence for a species complex within Anopheles pseudopunctipennis Theobald (Diptera: Culicidae). American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 60(4), 649–653. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1999.60.649
Conn, J., Puertas, Y. R., & Seawright, J. A. (1993). A new cytotype of Anopheles nuneztovari from western Venezuela and Colombia. Journal of the American Mosquito Control Association, 9(3), 294–301. https://www.biodiversitylibrary.org/content/part/JAMCA/JAMCA_V09_N3_P294-301.pdf
Conn, J. E., Wilkerson, R., Segura, N., De Souza, R., Chlichting, C., Wirtz, R., & Povoa, M. (2002). Emergence of a new neotropical malaria vector facilitated by human migration and changes in Land use. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 66, 18–22. https://doi.org/10.4269/ajtmh.2002.66.18
Direccion Seccional de Salud de Antioquia. (2001). Mapas de distribución de Anopheles del departamento de Antioquia. Medellín: DSSA.
Estrada-Franco, J. G., Ma, M. C., Gwadz, R. W., Sakai, R., Lanzaro, G. C., Laughinghouse, A., Galván-Sánchez, C., Céspedes, J. L., & Vargas-Sagarnaga, R. (1993a). Evidence through cross-mating experiments of a species complex in Anopheles pseudopunctipennis sensu lato: a primary malaria vector of the American continent. Americam Journal Tropical Medicine Hygiene, 49, 746-755. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1993.49.746
Estrada-Franco, J. G., Ma, M. C., Lanzaro, G. C., Gwadz, R., Galván-Sánchez, C., Céspedes, J. L,. Vargas-Sagarnaga, R., & Rodríguez, R. (1993b). Genetic evidence of a species complex in Anopheles pseudopunctipennis sensu lato. Bulletin of the Pan American Health Organization, 27(1), 26–31. https://iris.paho.org/handle/10665.2/27018
Fajardo, P., y Barreto, P. (1983) Anophelinos de Córdoba (Buenaventura, Colombia). Colombia Médica. 14, 99–103. https://colombiamedica.univalle.edu.co/index.php/comedica/article/view/2444/2906
Faran, M. E. (1980). Mosquito studies (Diptera, Culicidae). XXXIV. A revision of the Albimanus Section of the subgenus Nyssorhynchus of Anopheles. Contributions of the American Entomological Institute, 15(7), 216. http://mosquito-taxonomic-inventory.info/sites/mosquito-taxonomic-inventory.info/files/Faran%201980.pdf
Faran, M., & Linthicum, K. (1981). A handbook of the Amazonian species of Anopheles (Nyssorhynchus) (Diptera: Culicidae). Mosquito Systematics, 13(1), 1–81. http://mosquito-taxonomic-inventory.info/sites/mosquito-taxonomic-inventory.info/files/Faran%20%26%20Linthicum%201981.pdf
Folmer, O., Black, M., Hoeh, W., Lutz, R., & Vrijenhoe, K. R. (1994). DNA primers for amplification of mitochondrial Cytochrome C Oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Molecular Marine and Biology and Biotechnology, 3, 294–299.
Forattini, O. (1962). Entomologia Medica. Facultad de higiene e salud publica, 1, 662.
Foster, P. G., Bergo, E. S., Bourke, B. P., Oliveira, T. M. P., Nagaki, S. S., Sant’Ana, D. C., & Sallum, M. A. M. (2013). Phylogenetic Analysis and DNA-based Species Confirmation in Anopheles (Nyssorhynchus). PLoS ONE, 8(2). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0054063
Galardo, A., Arruda, M., Couto, A., Wirtz, R., Lounibos, L., & Zimmerman, R. H. (2007). Malaria vector incrimination in three rural riverine villages in the Brazilian Amazon. Americam Journal Tropical Medicine Hygiene, 76(3), 461–469. https://dx.doi.org/10.4269/ajtmh.2007.76.
Gómez, G., Bickersmith, Sara., González, R., Conn, JE., & Correa, M. (2015). Molecular Taxonomy Provides New Insights into Anopheles Species of the Neotropical Arribalzagia Series. PLoS ONE, e0119488. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0119488.
González, R., & Carrejo, N. (Eds.) (2009). Introducción al estudio taxonómico de Anopheles de Colombia: claves y notas de distribución. Programa Editorial Universidad de Valle. https://bibliotecadigital.univalle.edu.co/handle/10893/18842
González, R., & Martínez, L. M. (2006). Nuevo registro de distribución altitudinal de Anopheles albimanus Wiedemann (Diptera:culicidae). Boletin Museo Entomológico Universidad del Valle, 7, 19–23. https://bibliotecadigital.univalle.edu.co/bitstream/handle/10893/748/VOL.%207%2C%20No%2C%202%20p.%2019-23%2C%202007.pdf?sequence=1&isAllowed=y
González, R. (2005). Efecto del criadero sobre la duración del ciclo de vida y productividad de Anopheles albimanus Wiedemann (Diptera: Culicidae). Boletin Museo Entomológico Universidad del Valle, 6(1), 1–6. https://bibliotecadigital.univalle.edu.co/handle/10893/734
Gutiérrez, L. A., Naranjo, N., Jaramillo, L. M., Muskus, C., Luckhart, S., Conn, J. E., & Correa, M. M. (2008). Natural infectivity of Anopheles species from the Pacific and Atlantic Regions of Colombia. Acta Tropica, 107(2), 99–105. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2008.04.019
Gutiérrez, L. A., Naranjo, N. J., Cienfuegos, A. V, Muskus, C. E., Luckhart, S., Conn, J. E., & Correa, M. M. (2009). Population structure analyses and demographic history of the malaria vector Anopheles albimanus from the Caribbean and the Pacific regions of Colombia. Malaria Journal, 8, 259. https://doi.org/10.1186/1475-2875-8-259
Harbach, R. E. (2013). The Phylogeny and Classification of Anopheles. In S. Manguin (Ed.), Anopheles mosquitoes - New insights into malaria vectors (pp. 1–55). https://doi.org/http://dx.doi.org/10.5772/54695
Harbach, R. E. (2018). An Anopheles by Any Other Name? Journal of Medical Entomology, 55(5), 1069–1070. https://doi.org/10.1093/jme/tjy108
Harrison, B. A., Ruiz-López, F., Falero, G. C., Savage, H. M., Pecor, J. E., & Wilkerson, R. C. (2012). Anopheles (Kerteszia) lepidotus (Diptera: Culicidae), not the malaria vector we thought it was: Revised male and female morphology; larva, pupa, and male genitalia characters; and molecular verification. Zootaxa, 1(3218), 1–17. https://doi.org/10.5281/zenodo.211343
Herrera-Varela, M., Orjuela, L., Peñalver, S., Conn, J. E., & Quiñones, M. (2014). Anopheles species composition explains differences in Plasmodium transmission in La Guajira, northern Colombia. Memorias Instituto Oswaldo Cruz, 109(7), 955–959. https://doi.org/10.1590/0074-02761401261-5.
Herrera, S., Suárez, M. F., Sánchez, G. I., Quiñónes, M. L., & Herrera, M. (1987). Uso de la técnica immuno-radiométrica (IRMA) en Anopheles de Colombia para la identificación de esporozoites de Plasmodium. Colombia Médica, 18, 2–6. https://pesquisa.bvsalud.org/portal/resource/pt/lil-81532?lang=es
Hoyos, R., Graciano, S., & Ríos, J. (2014). Evaluación del notonéctido como control biológico de larvas de Aedes aegypti. Revista Ciencias Ambientales y Sostenibilidad CAS, 1, 4–14. https://revistas.udea.edu.co/index.php/CAA/article/view/15304
Huelsenbeck, J., & Ronquist, F. (2001). Bayesian inference of phylogenetic trees. Bioinformatics, 17, 754–755. https://doi.org/https://doi.org/10.1093/bioinformatics/17.8.754 pmid:11524383
Instituto Nacional de Salud -SIVIGILA. (2019). Casos totales de malaria en la semana epidemiológica 52 y acumulados del año. Bogotá. https://www.ins.gov.co/buscador-eventos/BoletinEpidemiologico/2019_Boletin_epidemiologico_semana_52.pdf
Kimura, M. (1980). A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences. Journal of Molecular Evolution, 16(2), 111–120. https://doi.org/10.1007/bf01731581
Kitzmiller, J., Kreutzer, R., & Tallaferro, E. (1973). Chromosomal differences in populations of Anopheles nuneztovari. Bulletin of the World Health Organization, 48(4), 435–445. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2481113/pdf/bullwho00177-0055.pdf
Klein, T., Lima, J., & Tada, M. (1991). Comparative Susceptibility of Anopheline Mosquitoes to Plasmodium falciparum in Rondonia, Brazil. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 44(6), 598–603. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1991.44.598
Linley, J., Lounibos, L., Conn, J. E., Duzak, D., & Nishimura, N. (1996). A description and morphometric comparison of eggs from eight geographic populations of the South American malaria vector Anopheles (Nyssorhynchus) nuneztovari (Diptera: Culicidae). Journal of the American Mosquito Control Association, 12(2), 275–292.
Lourenço-de-Oliveira, R., & Deane, L. M. (1995). Simian malaria at two sites in the Brazilian Amazon. The infection rates of Plasmodium brasilianum in non-human primates. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 90(3), 331–339. https://doi.org/10.1590/S0074-02761995000300004
Mirabello, L., & Conn, J. E. (2008). Population analysis using the nuclear white gene detects Pliocene/Pleistocene lineage divergence within Anopheles nuneztovari in South America. Medical and Veterinary Entomology, 22(2), 109–119. https://doi.org/10.1111/j.1365-2915.2008.00731.x
Monsalve-Restrepo, M., Ortega-Arellano, H., Gutiérrez, L., Correa, M., & Zapata, M. A. (2011). Comparación de dos protocolos de extracción de ADN para la detección de infección por Plasmodium spp. en Anopheles spp. Hechos Microbiológicos, 2, 41–49.
Montoya-Lerma, J., Solarte, Y. A., Giraldo-Calderón, G. I., Quiñones, M. L., Ruiz-López, F., Wilkerson, R. C., & González, R. (2011). Malaria vector species in Colombia: A review. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 106(Suppl. 1), 223–238. https://doi.org/10.1590/S0074-02762011000900028
Moreno, M., Bickersmith, S., Harlow, W., Hildebrandt, J., McKeon, S. N., Silva-do-Nascimento, T. F., Loaiza, J. R., Ruiz, F., Lourenço-de-Oliveira, R., Sallum, M.A.M., Bergo, E. S., Fritz, G. N., Wilkerson, R. C., Linton, Y. M., Juri, M. J. D., Rangel, Y., Póvoa, M. M., Gutiérrez-Builes, L.A., Correa, M. M., & Conn, J. E. (2013). Phylogeography of the neotropical Anopheles triannulatus complex (Diptera: Culicidae) supports deep structure and complex patterns. Parasites & Vectors, 6(1), 47. https://doi.org/10.1186/1756- 3305- 6- 47
Murillo, E., Muskus, C., Agudelo, L. A., Vélez, I. D., & Ruiz-Lopez, F. (2019). A new high-resolution melting analysis for the detection and identification of Plasmodium in human and Anopheles vectors of malaria. Scientific Reports, 9, 1674. https://doi.org/10.1038/s41598-018-36515-9
Naranjo-Díaz, N., Rosero, D., Rúa-Uribe, G., Luckhart, S., & Correa, M. (2013). Abundance, behavior and entomological inoculation rates of anthropophilic anophelines from a primary colombian malaria endemic area. Parasites & Vector, 6, 61. https://doi.org/http://www.parasitesandvectors.com/content/6/1/61
Niño, C. H., Cubides, J. R., Camargo-Ayala, P. A., Rodríguez-Celis, C. A., Quiñones, T., Cortés-Castillo, M. T., Sánchez-Suárez, L., Sánchez, R., Patarroyo, M. E., & Patarroyo, M. A. (2016). Plasmodium malariae in the Colombian Amazon region: you don’t diagnose what you don’t suspect. Malaria Journal, 15, 576. https://doi.org/10.1186/s12936-016-1629-3
Olano, V. A., Brochero, H. L., Sáenz, R., Quiñones, M. L., & Molina, J. (2001). Mapas preliminares de la distribución de especies de Anopheles vectores de malaria en Colombia. Biomedica, 21, 402–408. https://www.redalyc.org/pdf/843/84321415.pdf
Orjuela, L. I., Herrera, M., Erazo, H., & Quiñones, M. L. (2013). Especies de Anopheles presentes en el departamento del Putumayo y su infección natural con Plasmodium. Biomédica, 33, 42–52. https://doi.org/http/10.7705/biomedica.v33i1.619
Peyton, E. (1993). Anopheles (Nyssorhynchus) dunhami, resurrected from synonymy with nuneztovari and validated as a senior synonym of Anopheles trinkae (Diptera: Culicidae), Mosquito systematics, 25(3), 151–156. https://www.biodiversitylibrary.org/content/part/JAMCA/MS_V25_N3_P151-156.pdf
Póvoa, M., De Souza, R., Lacerda, R. N., Rodriguez de Souza, J., Wirtz, R., Schlichting, C., & Conn, J. E. (2006). The importance of Anopheles albitarsis E and An. darlingi in human malaria transmission in Boa Vista, state of Roraima, Brazil. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 101(2), 163–168. https://doi.org/10.1590/S0074-02762006000200008
Quiñones, M., Ruiz, F., Calle, D., Harbach, R., Erazo, H., & Linton, Y. (2006). Incrimination of Anopheles (Nyssorhynchus) rangeli and An. (Nys.) oswaldoi as natural vectors of Plasmodium vivax in Southern Colombia. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 101(6), 617–623. https://doi.org/10.1590/S0074-02762006000600007
Rodríguez, M.H, Chávez, B., Orozco, A., & Martínez-Palomo, A. (1996). Fine structure of the eggs of Anopheles (Anopheles) apicimacula (Diptera: Culicidae). Journal of the American Mosquito Control Association, 12(3), 454–459. https://www.biodiversitylibrary.org/content/part/JAMCA/JAMCA_V12_N3_P454-459.pdf
Rosero, D., Naranjo-Díaz, N., Álvarez, N., Cienfuegos, A., Torres, C., Luckhart, S., & Correa, M. (2013). Colombian Anopheles triannulatus (Diptera: Culicidae) naturally infected with Plasmodium spp. ISNR Parasitology, 927453. https://doi.org/10.5402/2013/927453
Rubio-Palis, Y. (2000). Anopheles (Nyssorhynchus) de Venezuela, Taxonomía, Bionomía, Ecología e importancia médica. Escuela de Malariologia y Saneamiento Ambiental "Dr. Amoldo Gabaldon" y el Proyecto Control de Enfermedades Endémicas. Maracay, Venezuela. https://www.yumpu.com/es/document/read/16285394/anopheles-nyssorhynchus-de-venezuela-taxonomia-bionomia
Ruiz, F., Linton, Y. M., Ponsonby, D. J., Conn, J. E., Herrera, M., Quiñones, M. L., Vélez, I. D., & Wilkerson, R. C. (2010). Molecular comparison of topotypic specimens confirms Anopheles (Nyssorhynchus) dunhami Causey (Diptera: Culicidae) in the Colombian Amazon. Memorias Do Instituto Oswaldo Cruz, 105(7), 899–903. https://doi.org/10.1590/S0074-02762010000700010
Ruiz-Lopez, F., Wilkerson, R. C., Conn, J. E., McKeon, S. N., Levin, D. M., Quiñones, M. L., Póvoa, M. M., & Linton, Y. M.. (2012). DNA barcoding reveals both known and novel taxa in the Albitarsis Group (Anopheles: Nyssorhynchus) of Neotropical malaria vectors. Parasites & Vectors, 5. https://doi.org/10.1186/1756-3305-5-44
Ruiz-Lopez, F., Wilkerson, R. C., Ponsonby, D. J., Herrera, M., Sallum, M. A. M., Velez, I. D., Quiñones, M. L., Flores-Mendoza, C., Chadee, D. D., Alarcon, J., Alarcon-Ormasa, J., & Linton, Y.M (2013). Systematics of the Oswaldoi Complex (Anopheles, Nyssorhynchus) in South America. Parasites & Vectors, 6(1), 324. https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-324
Saitou, N., & Nei, M. (1987). The neighbor-joining method: A new method for reconstructing phylogenetic trees. Molecular Biology and Evolution, 4, 406–425. https://doi.org/0737-4038/87/0404-000702.00
Sallum, M. A. M., González, R., Carrejo, N. S., & Wilkerson, R. (2020). Identification keys to the Anopheles mosquitoes of South America (Diptera: Culicidae). IV. Adult females. Parasites & Vectors, 13, 2–14. https://doi.org/https://doi.org/10.1186/s13071-020-04301-0
Scarpassa, M., Tadei, P., & Suárez, M. F. (1996). Allozyme differentiation among allopatric populations of Anopheles nuneztovari (Diptera: Culicidae). Brazilian Journal of Genetics, 19(2), 265–269. https://repositorio.unesp.br/bitstream/handle/11449/64800/2-s2.0-0029955858.pdf?sequence=1&isAllowed=y
Scarpassa, V. M., Cunha-Machado, A. S., & Saraiva, J. F. (2016). Evidence of new species for malaria vector Anopheles nuneztovari sensu lato in the Brazilian Amazon region. Malaria Journal, 15, 205. https://doi.org/10.1186/s12936-016-1217-6
Sierra, D. M., Vélez, I. D., & Linton, Y.M. (2004). Malaria vector Anopheles (Nyssorhynchus) nuneztovari comprises one genetic species in colombia based on homogeneity of nuclear ITS2 rDNA. Journal of Medical Entomology, 41(3), 302–307. https://doi.org/10.1603/0022-2585-41.3.302
Silva-do-Nascimento, T. F., Wilkerson, R. C., & Monteiro, F. A. (2006). Molecular confirmation of the specific status of Anopheles halophylus (Diptera: Culicidae) and evidence of a new cryptic species within An. triannulatus in Central Brazil. Journal Medical Entomology, 43(3), 455–459. https://doi.org/10.1603/0022-2585(2006)43[455:MCOTSS]2.0.CO;2
Singh, B., Bobobare, A., Cox-Singh, J., Snounou, G., Shukri, M., & Rahman, H. (1999). A genus- and species-specific nested polymerase chain reaction malaria detection assay for epidemiologic studies. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 60, 687–692. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1999.60.687
Sinka, M. E., Rubio-Palis, Y., Manguin, S., Patil, A. P., Temperley, W. H., Gething, P. W., Van Boeckel, T., Kabaria, C. W., Harbach, R. E., & Hay, S. I. (2010). The dominant Anopheles vectors of human malaria in the Americas: occurrence data, distribution maps and bionomic précis. Parasites & Vectors, 3,72. https://doi.org/10.1186/1756-3305-3-117
Sinka, M. E., Bangs, M. J., Manguin, S., Rubio-Palis, Y., Chareonviriyaphap, T., Coetzee, M., Mbogo, C. M., Hemingway, J., Patil, A. P., Temperley, W. H., Gething, P. W., Kabaria, C. W., Burkot, T. R., Harbach, R. E., & Hay, S. I. (2012). A global map of dominant malaria vectors. Parasites & Vectors, 5,69. https://dx.doi.org/10.1186/1756-3305-5–69
Snounou, G., Viriyakosol, S., Jarra, W., Thaithong, S., & Brown, K. N. (1993). Identification of the four human malaria parasite species in field samples by the polymerase chain reaction and detection of a high prevalence of mixed infections. Molecular and Biochemical Parasitology, 58(2), 283–292. https://doi.org/10.1016/0166-6851(93)90050-8
Wilkerson, R. C., Foster, P. G., Li, C., & Mureb Sallum, M. A. (2005). Molecular phylogeny of Neotropical Anopheles (Nyssorhynchus) albitarsis species complex (Diptera: Culicidae). Annals of the Entomological Society of America, 98(6), 918–925. https://doi.org/10.1603/0013-8746(2005)098[0918:mponan]2.0.co;2
World Health Organization (1975). Manual on practical entomology in malaria. Part II. Methods and techniques. Manual on practical entomology in malaria. Part II. Methods and Techniques, 6-191. World Health Organization. https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/42481/WHO_OFFSET_13_(part2).pdf
World Health Organization (2019). World report malaria. https://reliefweb.int/sites/reliefweb.int/files/resources/9789241565721-eng_0.pdf
Publicado
Como Citar
Edição
Seção
Licença
Copyright (c) 2021 Actualidades Biológicas
Este trabalho está licenciado sob uma licença Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
Os autores autorizam exclusivamente a revista Actualidades Biológicas a editar e publicar o manuscrito submetido, desde que sua publicação seja recomendada e aceita, sem que isso represente qualquer custo para a Revista ou para a Universidade de Antioquia. Todas as ideias e opiniões contidas nos artigos são de responsabilidade exclusiva de Os autores. O conteúdo total das edições ou suplementos da revista é protegido pela Licença Internacional Creative Commons Atribuição-NãoComercial-Compartilhamento pela mesma Licença, portanto não podem ser utilizados para fins comerciais, mas sim para fins educacionais. Porém, cite a revista Actualidades Biológicas como fonte e envie uma cópia da publicação em que o conteúdo foi reproduzido.
